Cause infettive e non infettive di perdita di gravidanza nei camelidi sudamericani – Una rassegnaInfectious and non-infectious causes for pregnancy loss in South American camelids – A review

Titolo originale

«Infectious and non-infectious causes for pregnancy loss in South American camelids – A review»

Titolo in italiano (traduzione redazionale): «Cause infettive e non infettive di perdita di gravidanza nei camelidi sudamericani – Una rassegna».

⚠️ È una rassegna con metodo di ricerca dichiarato, ma i dati che raccoglie sono in prevalenza descrizioni di un solo animale. Per nove agenti infettivi (virus dell'arterite equina, Brucella abortus, Listeria monocytogenes, Streptococcus sanguinis, Sarcocystis, Encephalitozoon cuniculi, Corynebacterium pseudotuberculosis, Yersinia enterocolitica, Leptospira in Inghilterra) il testo descrive un aborto in un solo animale o un solo feto. La rassegna non somma, non pesa e non calcola frequenze fra le cause: è un catalogo di che cosa è stato visto, da chi, in quale paese, non una stima di quanto ciascuna causa pesi. Nessun numero di questa scheda è un risultato originale degli autori; ogni numero è riferito, e dove la fonte è un lavoro altrui la scheda lo dice.

⚠️ Secondo avviso: la redazione ha trovato nel testo otto punti in cui i conti, le citazioni o il perimetro dichiarato non tornano (denominatori che non quadrano, percentuali incompatibili fra loro, riferimenti il cui titolo non corrisponde a ciò che il testo vi attribuisce). Sono elencati uno per uno nel campo Limiti, e dichiarati come discordanze verificate dalla redazione sul testo: non sono risolti con i lavori primari, che non sono stati letti.

Original title

«Infectious and non-infectious causes for pregnancy loss in South American camelids – A review»

Italian title (editorial translation): «Cause infettive e non infettive di perdita di gravidanza nei camelidi sudamericani – Una rassegna».

⚠️ This is a review with a declared search method, but the data it gathers are mostly descriptions of a single animal. For nine infectious agents (equine arteritis virus, Brucella abortus, Listeria monocytogenes, Streptococcus sanguinis, Sarcocystis, Encephalitozoon cuniculi, Corynebacterium pseudotuberculosis, Yersinia enterocolitica, Leptospira in England) the text describes an abortion in a single animal or a single fetus. The review does not add up, weigh or calculate frequencies among the causes: it is a catalogue of what has been seen, by whom, in which country, not an estimate of how much each cause weighs. No number in this card is an original result of the authors; every number is reported, and where the source is someone else's work the card says so.

⚠️ Second warning: the editorial team found in the text eight points where the counts, the citations or the declared scope do not add up (denominators that do not square, percentages incompatible with each other, references whose title does not correspond to what the text attributes to them). They are listed one by one in the Limitations field, and declared as discrepancies verified by the editorial team on the text: they are not resolved with the primary works, which were not read.

Autori

Eggimann Hannah (autrice corrispondente; ORCID 0009-0001-9835-0564, dal record Crossref interrogato l'11/10/2026), Rediger Isabelle, Hirsbrunner Gaby, Zanolari Patrik. Il testo dichiara che Hirsbrunner e Zanolari hanno contribuito in egual misura (nota «These authors contributed equally to the work»). Gli altri tre autori non hanno ORCID nei record consultati.

Authors

Eggimann Hannah (corresponding author; ORCID 0009-0001-9835-0564, from the Crossref record queried on 11/10/2026), Rediger Isabelle, Hirsbrunner Gaby, Zanolari Patrik. The text declares that Hirsbrunner and Zanolari contributed equally (note «These authors contributed equally to the work»). The other three authors have no ORCID in the records consulted.

Affiliazione dell'autore corrispondente

Eggimann H. — Clinic for Ruminants, Department of Clinical Veterinary Science, Vetsuisse-Faculty, University of Bern, Bern 3012, Switzerland, e Praxis Dr. Hutter, Thalacker 9, Zuzwil, BE 3303, Switzerland. Rediger, Hirsbrunner e Zanolari: Clinic for Ruminants, Università di Berna. Come dichiarata nel testo letto.

Corresponding author affiliation

Eggimann H. — Clinic for Ruminants, Department of Clinical Veterinary Science, Vetsuisse-Faculty, University of Bern, Bern 3012, Switzerland, and Praxis Dr. Hutter, Thalacker 9, Zuzwil, BE 3303, Switzerland. Rediger, Hirsbrunner and Zanolari: Clinic for Ruminants, University of Bern. As declared in the text read.

Rivista, anno, volume, fascicolo, pagine, identificatori

Animal Reproduction Science (abbreviata Anim Reprod Sci), 2024, volume 268, numero di articolo 107571 (la rivista non dà un intervallo di pagine; il testo letto è di 10 pagine).

Ricevuto il 19 giugno 2024, rivisto il 26 luglio 2024, accettato il 27 luglio 2024; pubblicazione elettronica 29 luglio 2024 (Europe PMC: 2024-07-29); fascicolo di stampa: settembre 2024.

• DOI 10.1016/j.anireprosci.2024.107571
• PMID 39111168
• PMCID: nessuno nel record Europe PMC (interrogato l'11/10/2026), che non riporta un deposito in PubMed Central; il testo pieno è stato letto dal PDF dell'editore depositato in un archivio istituzionale (quello dell'Università di Berna, secondo l'indicazione ricevuta da chi ha affidato il lavoro) e ha in calce la dichiarazione di licenza dell'editore.
• ORCID: della sola autrice corrispondente, vedi sopra.
• Testo pieno letto per intero: sì. Letto l'11/10/2026 dal PDF depositato (10 pagine, estratto in testo): riassunto, introduzione, materiali e metodi, diagramma di flusso, risultati, le due tabelle, discussione, conclusione, finanziamento, contributi degli autori, conflitti di interesse e le 54 voci bibliografiche. Non sono state lette le fonti citate: tutto ciò che la scheda attribuisce a un lavoro citato lo attribuisce tramite la rassegna; dei titoli dei riferimenti la scheda si serve solo per verificare i punti segnalati.

Stato della rivista (verificato l'11/10/2026): ISSN 0378-4320 (stampa) / 1873-2232 (elettronico), editore Elsevier BV. PubMed: sì (record con tipo «Review»). DOAJ: no (interrogazione per ISSN, zero record). OpenAlex: 8.218 lavori indicizzati, sorgente non ad accesso aperto, non presente in DOAJ.

Impatto misurabile del singolo articolo: 3 citazioni secondo OpenAlex all'11/10/2026 (1 secondo Europe PMC).

Licenza dell'articolo originale: Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0, verificata nel PDF (la riga di copyright in calce alla prima pagina recita «This is an open access article under the CC BY-NC-ND license» con il rinvio al testo della licenza) e concordante con Crossref (versione dell'editore, licenza CC BY-NC-ND), OpenAlex e Unpaywall (accesso aperto «ibrido», licenza CC BY-NC-ND sia sulla pagina dell'editore sia nel deposito). Il vincolo «NoDerivatives» pesa su una scheda come questa: la scheda non ripubblica il testo, le tabelle né la figura; riformula i dati fattuali con parole nostre e riporta citazioni brevi tra virgolette; le due tabelle dell'articolo (agenti infettivi e cause non infettive, con specie, luogo e citazione) e il diagramma di flusso sono descritti a parole. La redazione è un'associazione senza scopo di lucro e non usa la scheda a fini commerciali.

Journal, year, volume, issue, pages, identifiers

Animal Reproduction Science (abbreviated Anim Reprod Sci), 2024, volume 268, article number 107571 (the journal gives no page range; the text read is 10 pages long).

Received 19 June 2024, revised 26 July 2024, accepted 27 July 2024; electronic publication 29 July 2024 (Europe PMC: 2024-07-29); print issue: September 2024.

• DOI 10.1016/j.anireprosci.2024.107571
• PMID 39111168
• PMCID: none in the Europe PMC record (queried on 11/10/2026), which reports no deposit in PubMed Central; the full text was read from the publisher's PDF deposited in an institutional archive (that of the University of Bern, according to the indication received from the person who assigned the work) and carries at its foot the publisher's licence statement.
• ORCID: of the corresponding author only, see above.
• Full text read in its entirety: yes. Read on 11/10/2026 from the deposited PDF (10 pages, extracted as text): abstract, introduction, materials and methods, flow chart, results, the two tables, discussion, conclusion, funding, author contributions, conflicts of interest and the 54 bibliographic entries. The cited sources were not read: everything this card attributes to a cited work it attributes through the review; the card uses the titles of the references only to check the points flagged.

Journal status (verified on 11/10/2026): ISSN 0378-4320 (print) / 1873-2232 (electronic), publisher Elsevier BV. PubMed: yes (record typed «Review»). DOAJ: no (query by ISSN, zero records). OpenAlex: 8,218 indexed works, source not open access, not in DOAJ.

Measurable impact of the single article: 3 citations according to OpenAlex as of 11/10/2026 (1 according to Europe PMC).

Licence of the original article: Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0, verified in the PDF (the copyright line at the foot of the first page reads «This is an open access article under the CC BY-NC-ND license» with the link to the licence text) and consistent with Crossref (publisher's version, CC BY-NC-ND licence), OpenAlex and Unpaywall («hybrid» open access, CC BY-NC-ND licence both on the publisher's page and in the deposit). The «NoDerivatives» restriction weighs on a card like this one: the card does not republish the text, the tables or the figure; it restates the factual data in our own words and reports brief quoted citations; the article's two tables (infectious agents and non-infectious causes, with species, place and citation) and the flow chart are described in words. The editorial team is a non-profit association and does not use the card for commercial purposes.

Specie e soggetti

Nessun soggetto proprio. La rassegna riguarda i camelidi sudamericani domestici, in pratica alpaca e lama. Dei 49 lavori inclusi, 24 riguardano solo l'alpaca, 19 alpaca e lama insieme e 6 solo il lama. Per continente di origine: 26 Nord America, 12 Europa, 7 Sud America, 4 Australia (somma 49). I dati riferiti vengono perciò soprattutto da alpaca e lama statunitensi, inglesi e svizzeri; un solo lavoro dell'elenco delle cause non infettive è italiano (la tossiemia di gravidanza in due alpaca). Il testo richiama il bovino e il cavallo come termini di confronto per le definizioni di aborto e per alcuni meccanismi; l'introduzione cita anche un lavoro sulla vigogna (vedi Limiti). Il dromedario e il cammello battriano non sono trattati.

Species and subjects

No subjects of its own. The review concerns domestic South American camelids, in practice alpacas and llamas. Of the 49 included works, 24 concern only the alpaca, 19 alpaca and llama together and 6 only the llama. By continent of origin: 26 North America, 12 Europe, 7 South America, 4 Australia (total 49). The data reported therefore come mostly from United States, English and Swiss alpacas and llamas; a single work in the list of non-infectious causes is Italian (pregnancy toxemia in two alpacas). The text invokes the bovine and the horse as points of comparison for the definitions of abortion and for some mechanisms; the introduction also cites a work on the vicuña (see Limitations). The dromedary and the Bactrian camel are not covered.

Tipo di studio e livello di evidenza

Rassegna con metodo di scoping dichiarato: cinque fasi secondo l'impostazione di Tricco e coll. (2016), sei banche dati, diagramma di flusso a stile PRISMA. Il testo non cita la lista di controllo PRISMA-ScR né dichiara di averla seguita. Non c'è valutazione della qualità dei lavori inclusi. Scopo dichiarato: «This review aims to consolidate all so far known infectious and non-infectious causes of abortions in SAC, providing veterinarians, field scientists and SAC owners with a comprehensive knowledge base.»

Livello di evidenza: secondario e debole nella sostanza. La ricerca è descritta, quindi il lettore può capire che cosa è stato cercato, ma il materiale raccolto è fatto di casi singoli, serie piccole, un esperimento su un solo animale (Brucella), un'indagine tramite questionario, lavori di rassegna di altri autori e un manuale di tossicologia del 1985, senza che la rassegna li gerarchizzi. Una causa descritta in un animale e una causa documentata in otto feti compaiono con lo stesso peso nelle tabelle.

Conseguenza per il lettore. La scheda riassume ciò che questa rassegna riferisce; non stabilisce la frequenza di nessuna causa, perché la rassegna non la stabilisce. Il fatto che Coxiella burnetii sia stata isolata in 5 degli 8 feti svizzeri esaminati non dice che sia la causa del 62,5 % degli aborti: dice che in quel campione di conferimenti, scelto da chi ha deciso di inviare il feto, era presente cinque volte su otto.

Standard di reporting pertinente: per le rassegne non sistematiche non esiste una linea guida di reporting; si usa la scala di qualità SANRA (capitolo 14 §4.2). Gli autori non dichiarano alcuno standard di reporting. Il punteggio compilato dalla redazione, voce per voce, è nel riquadro dei giudizi: 8/12.

Study type and level of evidence

Review with a declared scoping method: five phases following the approach of Tricco et al. (2016), six databases, a PRISMA-style flow chart. The text does not cite the PRISMA-ScR checklist nor declare that it was followed. There is no quality appraisal of the included works. Declared aim: «This review aims to consolidate all so far known infectious and non-infectious causes of abortions in SAC, providing veterinarians, field scientists and SAC owners with a comprehensive knowledge base.»

Level of evidence: secondary and weak in substance. The search is described, so the reader can understand what was looked for, but the material gathered consists of single cases, small series, an experiment on a single animal (Brucella), a questionnaire survey, review articles by other authors and a toxicology manual of 1985, without the review ranking them. A cause described in one animal and a cause documented in eight fetuses appear with the same weight in the tables.

Consequence for the reader. The card summarizes what this review reports; it does not establish the frequency of any cause, because the review does not establish it. The fact that Coxiella burnetii was isolated in 5 of the 8 Swiss fetuses examined does not say that it is the cause of 62.5 % of abortions: it says that in that sample of submissions, chosen by whoever decided to send the fetus, it was present five times out of eight.

Relevant reporting standard: no reporting guideline exists for non-systematic reviews; the SANRA quality scale is used (chapter 14 §4.2). The authors declare no reporting standard. The score compiled by the editorial team, item by item, is in the ratings box: 8/12.

In breve

Gli autori hanno cercato in sei banche dati, fino alla fine del 2023, tutto ciò che è stato pubblicato sulle cause di aborto, nato morto e mortalità perinatale nei camelidi sudamericani, e ne hanno tenuti 49 lavori su 5.234 riferimenti iniziali. Il risultato è un elenco ragionato per agente. Fra gli infettivi: virus della diarrea virale bovina (BVDV) e dell'arterite equina; Brucella abortus, Campylobacter fetus, Coxiella burnetii, Listeria, streptococchi, Salmonella, Leptospira, Chlamydia e altri batteri; Toxoplasma, Neospora, Sarcocystis, Encephalitozoon; il fungo Coccidioides. Fra i non infettivi: farmaci (le prostaglandine, il desametasone), età e condizione corporea della fattrice, carenze minerali, tossiemia di gravidanza, distocia, gravidanza gemellare, malformazioni, intossicazione da nitrati, torsione del cordone ombelicale, stress. Per la maggior parte degli aborti, dicono gli autori, la causa resta non identificata, e concludono che servono studi nuovi e che ogni aborto va indagato.

In brief

The authors searched six databases, up to the end of 2023, for everything published on the causes of abortion, stillbirth and perinatal mortality in South American camelids, and kept 49 works out of 5,234 initial records. The result is a reasoned list by agent. Among the infectious ones: bovine viral diarrhea virus (BVDV) and equine arteritis virus; Brucella abortus, Campylobacter fetus, Coxiella burnetii, Listeria, streptococci, Salmonella, Leptospira, Chlamydia and other bacteria; Toxoplasma, Neospora, Sarcocystis, Encephalitozoon; the fungus Coccidioides. Among the non-infectious ones: drugs (prostaglandins, dexamethasone), age and body condition of the dam, mineral deficiencies, pregnancy toxemia, dystocia, twin pregnancy, malformations, nitrate poisoning, umbilical cord torsion, stress. For most abortions, the authors say, the cause remains unidentified, and they conclude that new studies are needed and that every abortion should be investigated.

Perché questo studio conta

Prima ragione: è l'unico elenco, in un posto solo, di che cosa è stato documentato. Un veterinario che trova un feto abortito in un allevamento di alpaca ha oggi davanti trattati che estrapolano dal bovino e piccole segnalazioni sparse. Questa rassegna le raccoglie con una ricerca descritta nei suoi passaggi, e ne ricava due tabelle consultabili: una per agente infettivo, con specie e paese, una per causa non infettiva.

Seconda ragione: mette in fila gli agenti che costringono a un obbligo di legge o a una protezione di chi lavora. Cinque malattie elencate nell'introduzione come epizoozie in Svizzera (brucellosi, BVD, clamidiosi, salmonellosi, arterite virale equina) risultano tutte citate per i camelidi sudamericani (la brucellosi solo come infezione sperimentale in un lama), e la discussione ricorda che sono comprese nel codice sanitario dell'organizzazione mondiale per la salute animale. Per un allevamento che convive con bovini o equidi, e con persone che assistono ai parti, è un fatto da conoscere.

Terza ragione: dice in chiaro quanto poco è documentato. La discussione scrive che il campo è poco studiato, che molti lavori sono datati o poggiano su poche fonti, che alcune ipotesi sono basate su un solo caso o su comunicazioni personali. Per i minerali in traccia, ad esempio, ammette che l'ipotesi non è confermata nei camelidi sudamericani e che si estrapola dal bovino.

Quarta ragione: contiene una delle poche voci svizzere e una italiana. Fra i lavori inclusi ce n'è uno svizzero recente, dello stesso gruppo, che ha esaminato otto feti (Coxiella burnetii in cinque di loro), e uno italiano sulla tossiemia di gravidanza in due alpaca. Sono i due punti della rassegna più vicini a un allevatore europeo.

Why this study matters

First reason: it is the only list, in one place, of what has been documented. A veterinarian who finds an aborted fetus on an alpaca farm today has before them textbooks that extrapolate from the bovine and small scattered reports. This review gathers them with a search described in its steps, and derives two consultable tables from it: one by infectious agent, with species and country, one by non-infectious cause.

Second reason: it lines up the agents that impose a legal obligation or a protection for those who work. Five diseases listed in the introduction as epizootics in Switzerland (brucellosis, BVD, chlamydiosis, salmonellosis, equine viral arteritis) are all cited for South American camelids (brucellosis only as an experimental infection in one llama), and the discussion recalls that they are included in the health code of the World Organisation for Animal Health. For a farm that lives alongside cattle or equids, and with people who assist at births, this is a fact to know.

Third reason: it says plainly how little is documented. The discussion writes that the field is under-researched, that many works are dated or rest on few sources, that some hypotheses are based on a single case or on personal communications. For trace minerals, for example, it admits that the hypothesis is not confirmed in South American camelids and that it is extrapolated from the bovine.

Fourth reason: it contains one of the few Swiss entries and an Italian one. Among the included works there is a recent Swiss one, from the same group, which examined eight fetuses (Coxiella burnetii in five of them), and an Italian one on pregnancy toxemia in two alpacas. They are the two points of the review closest to a European breeder.

Obiettivo

Domanda centrale dichiarata dagli autori: «What are the known infectious and non-infectious causes of abortions, stillbirths and perinatal mortality in SAC?» («SAC» sta per camelidi sudamericani).

Domanda clinica (formulazione redazionale; il formato PICO non si applica a una rassegna descrittiva): in una femmina di alpaca o di lama che abortisce, partorisce un cria nato morto o perde il cria nelle prime ore [P], quali cause infettive e non infettive sono documentate nella letteratura, in quale specie e paese, e con quale solidità del dato [esito]?

Objective

Central question declared by the authors: «What are the known infectious and non-infectious causes of abortions, stillbirths and perinatal mortality in SAC?» («SAC» stands for South American camelids).

Clinical question (editorial formulation; the PICO format does not apply to a descriptive review): in a female alpaca or llama that aborts, gives birth to a stillborn cria or loses the cria in the first hours [P], which infectious and non-infectious causes are documented in the literature, in which species and country, and with what solidity of the data [outcome]?

Disegno dello studio

Rassegna con metodo di scoping, in cinque fasi (domanda, ricerca, selezione, estrazione dei dati, sintesi), costruita sul modello di Tricco e coll. (2016). Struttura del testo: introduzione con i dati di contesto; metodi e diagramma di flusso; risultati con la sintesi della ricerca, due tabelle (agenti infettivi in ordine alfabetico; cause non infettive in ordine alfabetico) e una descrizione per agente (virus, batteri, parassiti, funghi) e per causa non infettiva (iatrogene, fattrice e gestione, feto, varie); discussione con le misure di biosicurezza; conclusione di tre righe. Dieci pagine, 54 voci bibliografiche (una è il codice sanitario degli animali terrestri dell'organizzazione mondiale per la salute animale).

⚠️ Non verificabili e quindi non asseriti: l'elenco completo delle stringhe di ricerca per banca dati (il testo dice solo che la ricerca è stata «tailored» a ciascuna), il numero di revisori che hanno fatto la selezione (non dichiarato), e l'esistenza di un protocollo registrato prima della ricerca (non dichiarata).

Study design

Review with a scoping method, in five phases (question, search, selection, data extraction, synthesis), built on the model of Tricco et al. (2016). Structure of the text: introduction with the background data; methods and flow chart; results with the synthesis of the search, two tables (infectious agents in alphabetical order; non-infectious causes in alphabetical order) and a description by agent (viruses, bacteria, parasites, fungi) and by non-infectious cause (iatrogenic, dam and management, fetus, miscellaneous); discussion with the biosecurity measures; a conclusion of three lines. Ten pages, 54 bibliographic entries (one is the terrestrial animal health code of the World Organisation for Animal Health).

⚠️ Not verifiable and therefore not asserted: the complete list of search strings by database (the text only says that the search was «tailored» to each), the number of reviewers who did the selection (not declared), and the existence of a protocol registered before the search (not declared).

Metodi / Protocollo

Ricerca. Sei banche dati (PubMed, Scopus, Embase, Ovid, Web of Science, ScienceDirect), fino alla fine del 2023, senza limite di data, lingua o tipo di studio in fase di ricerca. Termini: camelidi sudamericani, alpaca, lama, aborto, perdita di gravidanza, morte embrionale, nato morto, gravidanza patologica, perdita neonatale, mortalità perinatale, morte neonatale, e i nomi di diverse malattie (brucellosi, BVDV, herpesvirus equino, coxiellosi, salmonellosi, leptospirosi, rinotracheite infettiva bovina, neosporosi, toxoplasmosi, minerali in traccia). I riferimenti sono stati importati in un gestore bibliografico e i duplicati tolti a mano.

Criteri di esclusione alla selezione per titolo e riassunto. Lavori non in inglese, tedesco o francese; non sui camelidi sudamericani; a livello molecolare; non sottoposti a revisione fra pari; sulle malattie dei maschi; atti di convegno; lavori in cui la morte del cria avveniva oltre le 48 [unità non indicata nel testo, presumibilmente ore] dopo la nascita; lavori anteriori al 1990. Esclusi anche i lavori sulla perdita embrionale entro la sesta settimana, secondo le definizioni di aborto usate in altre specie (oltre 42 giorni di gestazione nel bovino, oltre 40 giorni nel cavallo).

Dosaggi. La rassegna contiene dosaggi di farmaci in una sola sezione, quella sulle cause iatrogene: due prostaglandine e il desametasone. Sono riportati nella tabella che segue, ciascuno con dose, via, specie e fonte, e con l'indicazione di quanto è misurato nel camelide. Non sono esperienza degli autori: sono dati da lavori citati, che la redazione non ha letto. La scheda non li consiglia. Una dose «alta» di desametasone (l'esempio dato dal testo) non è riportata come numero: il testo non ne dà la via di somministrazione, e per la convenzione del fascicolo un numero senza via non compare.

Il testo riferisce inoltre che il desametasone a dosi alte provoca la morte intrauterina del feto nell'alpaca: i feti furono espulsi da sei a nove giorni dopo la somministrazione, due fattrici ebbero distocia e dovettero essere assistite, i cria nati morti e le membrane fetali erano necrotici; ne ricava che «cannot be used to safely induce parturition in alpacas». La rassegna attribuisce questo esperimento a Bravo e coll. 2009; nell'elenco bibliografico il lavoro del 2009 di Bravo è quello sul peso del cria e la sopravvivenza perinatale in relazione all'età della madre (vedi Limiti). Per le altre cause non infettive la rassegna non dà dosi.

Methods / Protocol

Search. Six databases (PubMed, Scopus, Embase, Ovid, Web of Science, ScienceDirect), up to the end of 2023, with no limit on date, language or study type at the search stage. Terms: South American camelids, alpaca, llama, abortion, pregnancy loss, embryonic death, stillbirth, pathologic pregnancy, neonatal loss, perinatal mortality, neonatal death, and the names of several diseases (brucellosis, BVDV, equine herpesvirus, coxiellosis, salmonellosis, leptospirosis, infectious bovine rhinotracheitis, neosporosis, toxoplasmosis, trace minerals). The citations were imported into a reference manager and duplicates removed by hand.

Exclusion criteria at selection by title and abstract. Works not in English, German or French; not on South American camelids; at molecular level; not peer reviewed; on diseases of males; conference proceedings; works in which the death of the cria occurred more than 48 [unit not stated in the text, presumably hours] after birth; works prior to 1990. Also excluded were works on embryonic loss within the sixth week, following the definitions of abortion used in other species (beyond 42 days of gestation in the bovine, beyond 40 days in the horse).

Doses. The review contains drug doses in a single section, the one on iatrogenic causes: two prostaglandins and dexamethasone. They are reported in the table that follows, each with dose, route, species and source, and with an indication of how much has been measured in the camelid. They are not the authors' experience: they are data from cited works, which the editorial team did not read. The card does not recommend them. A «high» dose of dexamethasone (the example given by the text) is not reported as a number: the text does not give its route of administration, and by the convention of the collection a number without a route does not appear.

The text further reports that dexamethasone at high doses causes intrauterine death of the fetus in the alpaca: the fetuses were expelled six to nine days after administration, two dams had dystocia and had to be assisted, the stillborn crias and the fetal membranes were necrotic; it concludes that dexamethasone «cannot be used to safely induce parturition in alpacas». The review attributes this experiment to Bravo et al. 2009; in the bibliography, the 2009 work by Bravo is the one on cria body weight and perinatal survival in relation to the age of the dam (see Limitations). For the other non-infectious causes the review gives no doses.

Risultati principali

(tutto ciò che segue è «la rassegna riferisce»; le fonti primarie non sono state lette. Dove il testo non dà il denominatore, la scheda lo scrive.)

La ricerca e la selezione

• 5.234 riferimenti identificati nelle banche dati; 2.818 duplicati tolti, 2.416 valutati su titolo e riassunto; 2.348 esclusi; 68 lavori richiesti in testo pieno, di cui 10 non recuperati; 58 valutati per l'idoneità; 9 esclusi (6 perché non menzionavano alcun aborto, 1 perché non sottoposto a revisione fra pari, 2 perché anteriori al 1990); 49 inclusi. I passaggi tornano aritmeticamente (5.234 − 2.818 = 2.416; 2.416 − 2.348 = 68; 68 − 10 = 58; 58 − 9 = 49).
• 49 lavori per continente: 26 Nord America, 12 Europa, 7 Sud America, 4 Australia. Per specie: 24 alpaca, 19 alpaca e lama, 6 lama. Per argomento il testo scrive che 36 pubblicazioni trattano aspetti della perdita di gravidanza, 6 specificamente la mortalità perinatale e i nati morti, 12 entrambi (vedi Limiti: queste tre cifre non sommano a 49).

Il contesto di partenza (introduzione)

Il testo riferisce che i tassi riproduttivi dei camelidi sudamericani sono compresi fra il 45,5 % e il 65,9 % e che i tassi di aborto vanno dal 24 % al 34,1 %; nessuna delle due cifre ha un denominatore né è attribuita a una specie nella frase (le fonti sono tre lavori, fra cui uno sulla vigogna: vedi Limiti). Per la causa degli aborti, il testo scrive che l'esame accurato di feto e placenta spesso non rivela una causa chiara.

Virus

• Virus della diarrea virale bovina (BVDV). Un lavoro sperimentale citato mostra che gli animali infettati in modo acuto presentano pochi segni clinici o nessuno; gli isolati dal lama e dal bovino sono molto simili, e si conclude che la fonte più probabile sia il bovino. Il virus provoca morte embrionale precoce, aborto e nato morto. Le infezioni persistenti da BVDV tipo 1b sono possibili nei camelidi sudamericani (prima descrizione nel 2005): i cria persistentemente infetti presentano alta morbilità e mortalità (nato morto, deperimento cronico, febbricola, vello atipico, letargia, inappetenza, basso peso alla nascita, ritardo di crescita, diarrea, tumefazione articolare, malattie opportunistiche dentarie, intestinali e respiratorie) e, per l'alta eliminazione di virus, sono una fonte importante di infezione per altri ruminanti. Nessun numero di animali o di prevalenza è riportato dal testo; la tabella degli agenti elenca undici lavori per questo virus, da Regno Unito, Stati Uniti e Canada.
• Virus dell'arterite equina (EAV). In uno zoo della Germania occidentale un'alpaca abortì in fase avanzata di gestazione; la PCR sugli organi del feto confermò il virus. Tutte le 5 alpaca rimaste (5 su 5) erano positive per gli anticorpi; di 5 asini dello stesso zoo, 2 erano sieropositivi. Non c'era contatto diretto con gli equidi, ma i visitatori potevano dar da mangiare agli uni e agli altri e gli stessi addetti accudivano asini e alpaca. È, per il testo, l'unica pubblicazione sull'infezione da EAV nei camelidi sudamericani (il titolo del lavoro citato termina con un punto interrogativo: vedi Limiti).

Batteri

• Brucella abortus. Nessuna infezione spontanea descritta nei camelidi sudamericani; una infezione indotta sperimentalmente in un lama per inoculazione nel sacco congiuntivale: dopo 43 giorni la fattrice abortì un feto di otto mesi; il batterio fu isolato da mammella, linfonodi e placenta della madre e da rene e polmone del feto; le lesioni erano paragonabili a quelle del bovino.
• Campylobacter fetus fetus. In un allevamento di alpaca in Inghilterra: quattro aborti e un parto prematuro non vitale in sei settimane, a due-quattro settimane dal termine; tasso di aborto riferito 6,25 % (la dimensione dell'allevamento non è indicata); il batterio fu isolato dal contenuto gastrico del feto e dalla placenta; 9 campioni fecali su 25 di alpaca gravide contenevano il batterio. Fonte di infezione possibile: feci di pecore, alpaca o fauna selvatica portatrici; nella stessa azienda c'era un gregge di pecore senza storia di perdite fetali.
• Coxiella burnetii. Identificata di recente come agente d'aborto in alpaca e lama (lavoro svizzero): su 8 feti abortiti o nati morti esaminati, 5 avevano l'isolamento del batterio da organi fetali o placenta e 3 una placentite corrispondente. Il testo sottolinea il potenziale zoonosico e l'alta infettività.
• Listeria monocytogenes. Un solo caso, in un lama, a fine gestazione: placenta con congestione, edema e infiltrato di neutrofili e cellule mononucleate; il batterio fu isolato in coltura pura da fegato e polmone del feto; la madre rimase sana.
• Streptococcus sanguinis tipo 1. Un aborto in un lama dopo circa 270 giorni di gravidanza; coltura pura da liquido gastrico, fegato, polmone e milza del feto, interpretata come setticemia.
• Salmonella. L'agenzia inglese per la salute di animali e piante confermò 23 casi di salmonellosi nei camelidi sudamericani fra il 2000 e il 2015, fra cui due aborti: uno da S. dublin e uno da S. typhimurium.
• Leptospira. Nel rene di un feto di alpaca abortito, in Inghilterra; per il resto il testo dice che è stata descritta come possibile causa in Nord e Sud America, citando due rassegne.
• Coinfezioni opportuniste (svizzere). Un feto con broncopolmonite grave: Escherichia coli in coltura da fegato, polmone e placenta, con Coxiella nella placenta, per cui E. coli è ritenuto un patogeno secondario. In un altro aborto, una coinfezione di Coxiella e Streptococcus pluranimalium; la madre aveva già abortito in una gravidanza precedente.
• Placentite necrotizzante senza agente. Uno studio ha esaminato istologicamente 85 placente per descrivere microanatomia e istopatologia in aborti, nati morti e parti normali di alpaca e lama. La placentite è riferita nell'11,8 % «delle placente abortite»; in cinque su dieci casi un batterio era l'unica causa infettiva, negli altri cinque l'eziologia rimase non determinata (vedi Limiti, discordanza sul denominatore). Un altro caso, svedese, di placentite necrotizzante senza agente.
• Altri batteri. Chlamydia (due rassegne); Corynebacterium pseudotuberculosis, un solo caso in Svezia, con ascessi nel corno uterino gravido; Trueperella pyogenes trovata in biopsie del tratto genitale del lama e perciò citata come possibile abortigeno; Yersinia enterocolitica, un aborto nel Regno Unito.

Parassiti e funghi

• Toxoplasma gondii. Negli Stati Uniti, un'alpaca partorì un feto nato morto due giorni prima della data prevista: idrocefalo, fegato ingrossato, cisti protozoarie in cervello e rene; titolo anticorpale materno aumentato. In Svizzera furono trovati anticorpi nei liquidi di un feto abortito e di un cria nato morto, senza cisti; il testo ne deduce l'infezione perché, scrive, gli anticorpi materni non attraversano la placenta nei camelidi sudamericani (affermazione senza fonte specifica nella frase), e anche le madri erano positive.
• Neospora caninum. In un lavoro peruviano, causa di 14 aborti su 50 di metà-fine gestazione (28 %), più tre aborti riferiti in un lavoro precedente. Il testo scrive anche che l'infezione protozoaria si trovava nel 38 % dei feti esaminati, e che le lesioni tipiche (encefalite e meningoencefalite multifocali non suppurative) erano presenti in soli 3 feti su 13 (26 %) con lesioni da protozoi nel cervello; con immunoistochimica o PCR il 28 % dei feti abortiti mostrava infezione (vedi Limiti: queste percentuali non sono compatibili fra loro).
• Sarcocystis. Un'alpaca con grave sarcocistosi da S. aucheniae: decubito, aborto e morte; cisti ed emorragie nei muscoli scheletrici della madre; nessuna cisti né emorragia nel feto e nella placenta.
• Encephalitozoon cuniculi. Un cria di alpaca, a 290 giorni di gravidanza: placentite, parto prematuro e morte perinatale; DNA del microrganismo dalla placenta; la madre era clinicamente sana. Il testo propone di considerarlo causa possibile di aborti e morti perinatali sporadici.
• Coccidioides posadasii e immitis. Un aborto al nono mese in California: fattrice con anticorpi anti-coccidioidi IgG a titolo 1:256 (immunodiffusione quantitativa), eutanasiata; coccidioidomicosi disseminata a polmoni e sierose; noduli piogranulomatosi multifocali in placenta e feto. Un secondo lavoro documenta quattro ulteriori casi di aborto o mortalità neonatale da coccidioidomicosi e indica che i camelidi della California sono più a rischio di quelli di altri stati; il testo ne deduce che le alpaca gravide infette sembrano predisposte ad abortire anche senza altri segni.

Cause non infettive

• Farmaci. Vedi la tabella dei dosaggi. Il cloprostenolo non sembra, secondo i due lavori citati, avere effetti negativi sulla fertilità futura della fattrice.
• Età della fattrice. Peso alla nascita ed efficienza placentare (peso del cria diviso per il peso della placenta) aumentano con l'età della madre; le madri sopra i 6 anni partoriscono cria più pesanti, con un picco a 9 anni. Cria nati morti e morti poco dopo la nascita erano significativamente più leggeri dei sopravvissuti. In un lavoro di Bravo e coll. (2009) è morto l'11,3 % dei cria di madri di due-tre anni contro il 5,9 % dei cria di madri di quattro-dodici anni (denominatori e numero di animali non riportati dal testo).
• Vitamine e minerali. Le carenze di rame, selenio e zinco sono considerate probabili cause di perdite riproduttive, ma l'ipotesi, scrive il testo, «has not yet been confirmed in SAC» e si basa sul bovino; le vitamine A ed E potrebbero entrare nella morte embrionale precoce, senza prova. In un lavoro recente i cria di madri con integrazione minerale avevano peso alla nascita maggiore, senza differenze per aborti, nati morti o morti neonatali.
• Tossiemia di gravidanza. Descritta in due alpaca a fine gestazione (il titolo del lavoro italiano citato parla di 6 e 10 mesi di gestazione): in un caso il feto morì in utero e fu abortito con prostaglandine, dopo di che la fattrice migliorò rapidamente; nell'altro un cria prematuro fu soppresso a 36 ore di vita per fallimento del trasferimento passivo e mancata risposta alla terapia.
• Distocia. Anatomia e costituzione della madre, posizione scorretta o malformazioni del feto possono causarla; la maggior parte delle difficoltà di parto dipende da presentazione o posizione anomala; altre cause: anomalie genitali, infezioni, cattiva nutrizione o obesità.
• Stato nutrizionale. Carenze nutrizionali, soprattutto nelle femmine alla prima gravidanza, possono causare aborti. Un lavoro recente trova una stretta correlazione fra rogna sarcoptica in una mandria e un aumento di aborti e nati morti di eziologia ignota (la rogna agirebbe sulla madre, non sul feto). L'obesità causa oggi più spesso problemi al parto per il grasso nel canale; le obese sono più soggette a lipidosi epatica; osservazioni cliniche fanno pensare a concentrazioni di progesterone più basse nelle obese e a un rischio maggiore di perdita embrionale precoce (nessun dato).
• Intossicazione da piante. Intossicazione da nitrato-nitrito dopo consumo di fieno di avena: morirono quattro alpaca adulte e un feto a termine fu abortito poco prima della morte della madre. Nell'umor acqueo del feto 10 mg di NO₃/L, in quello degli adulti 25 mg di NO₃/L; nel bovino valori superiori a 25 mg/L sono considerati diagnostici (da un manuale di tossicologia del 1985). Il testo attribuisce l'aborto a ipossia fetale da metemoglobinemia materna.
• Gemelli. Il concepimento gemellare non è raro nell'alpaca, ma due gemelli vitali non nascono quasi mai; è stata suggerita un'incidenza di gravidanze gemellari inferiore all'1 %. Prima del giorno 45 di gravidanza avviene una riduzione spontanea molto frequente; in un lavoro recente l'81 % delle gravidanze gemellari finì in aborto (denominatore non riportato). Una placenta con aree di ipoplasia dei villi è associata all'aborto da gemelli e porta a insufficienza placentare e a sofferenza fetale da ipossia.
• Malformazioni fetali. Rare; riferiti casi di spina bifida, idrocefalo e brachignatismo superiore, che possono causare distocia.
• Varie. Se si considera l'insufficienza placentare da ipoplasia dei villi, la quota di aborti idiopatici dell'alpaca nel lavoro di Schaefer e coll. scende dal 66,2 % al 47,9 % dei casi esaminati al microscopio (numero di casi non riportato nella rassegna). Una torsione del cordone ombelicale nello stesso lavoro. La consanguineità è associata alla perdita embrionale (citata da una rassegna); lo stress materno, per esempio da trasporto, può causare aborto.

Discussione e conclusione degli autori

Gli autori scrivono che il campo è poco studiato, che molti lavori sono datati o poggiano su fonti limitate, che alcune ipotesi derivano da casi singoli e altre cause sono menzionate solo in comunicazioni personali; e che «In most examined cases, the reason of the abortion remains unidentified, and no causative agent can be found». Per la biosicurezza raccomandano di testare e isolare i nuovi animali prima di introdurli, di isolare e curare i malati e di evitare che le donne in gravidanza vengano a contatto con il materiale abortito (raccomandazioni degli autori, senza fonte citata). Per la gestione raccomandano alimentazione di qualità con integrazione minerale adeguata, valutazione regolare della condizione corporea (ricordando che il vello abbondante può mascherarla) e controllo dei parti e delle gravide per correggere le distocie da posizione scorretta del cria. Nella conclusione sollecitano allevatori e veterinari a indagare a fondo ogni aborto, perché ogni caso aggiunge conoscenza.

Main results

(everything that follows is «the review reports»; the primary sources were not read. Where the text does not give the denominator, the card says so.)

The search and the selection

• 5,234 records identified in the databases; 2,818 duplicates removed, 2,416 assessed on title and abstract; 2,348 excluded; 68 works requested in full text, of which 10 not retrieved; 58 assessed for eligibility; 9 excluded (6 because they did not mention any abortion, 1 because not peer reviewed, 2 because prior to 1990); 49 included. The steps add up arithmetically (5,234 − 2,818 = 2,416; 2,416 − 2,348 = 68; 68 − 10 = 58; 58 − 9 = 49).
• 49 works by continent: 26 North America, 12 Europe, 7 South America, 4 Australia. By species: 24 alpaca, 19 alpaca and llama, 6 llama. By topic the text writes that 36 publications deal with aspects of pregnancy loss, 6 specifically with perinatal mortality and stillbirths, 12 with both (see Limitations: these three figures do not add up to 49).

The starting context (introduction)

The text reports that the reproductive rates of South American camelids lie between 45.5 % and 65.9 % and that abortion rates range from 24 % to 34.1 %; neither figure has a denominator or is attributed to a species in the sentence (the sources are three works, one of which is on the vicuña: see Limitations). On the cause of abortions, the text writes that careful examination of the fetus and placenta often fails to reveal a clear cause.

Viruses

• Bovine viral diarrhea virus (BVDV). A cited experimental work shows that acutely infected animals show few clinical signs or none; isolates from the llama and the bovine are very similar, and it is concluded that the most likely source is the bovine. The virus causes early embryonic death, abortion and stillbirth. Persistent infections with BVDV type 1b are possible in South American camelids (first described in 2005): persistently infected crias show high morbidity and mortality (stillbirth, chronic wasting, low-grade fever, atypical fleece, lethargy, inappetence, low birth weight, stunted growth, diarrhea, joint swelling, opportunistic dental, intestinal and respiratory diseases) and, because of their high viral shedding, are an important source of infection for other ruminants. No number of animals or prevalence is reported by the text; the table of agents lists eleven works for this virus, from the United Kingdom, the United States and Canada.
• Equine arteritis virus (EAV). In a zoo in western Germany an alpaca aborted in late gestation; PCR on the organs of the fetus confirmed the virus. All 5 remaining alpacas (5 of 5) were positive for antibodies; of 5 donkeys in the same zoo, 2 were seropositive. There was no direct contact with equids, but visitors could feed both and the same caretakers looked after donkeys and alpacas. It is, according to the text, the only publication on EAV infection in South American camelids (the title of the cited work ends with a question mark: see Limitations).

Bacteria

• Brucella abortus. No spontaneous infection described in South American camelids; an infection experimentally induced in one llama by inoculation into the conjunctival sac: after 43 days the dam aborted an eight-month fetus; the bacterium was isolated from the mammary gland, lymph nodes and placenta of the dam and from the kidney and lung of the fetus; the lesions were comparable to those of the bovine.
• Campylobacter fetus fetus. In an alpaca herd in England: four abortions and one premature non-viable birth in six weeks, two to four weeks before term; reported abortion rate 6.25 % (herd size not stated); the bacterium was isolated from the gastric contents of the fetus and from the placenta; 9 fecal samples out of 25 from pregnant alpacas contained the bacterium. Possible source of infection: feces of carrier sheep, alpacas or wildlife; on the same farm there was a flock of sheep with no history of fetal loss.
• Coxiella burnetii. Recently identified as an abortion agent in alpacas and llamas (Swiss work): of 8 aborted or stillborn fetuses examined, 5 had the bacterium isolated from fetal organs or placenta and 3 a corresponding placentitis. The text stresses the zoonotic potential and the high infectivity.
• Listeria monocytogenes. A single case, in a llama, in late gestation: placenta with congestion, edema and an infiltrate of neutrophils and mononuclear cells; the bacterium was isolated in pure culture from the liver and lung of the fetus; the dam remained healthy.
• Streptococcus sanguinis type 1. One abortion in a llama after about 270 days of pregnancy; pure culture from gastric fluid, liver, lung and spleen of the fetus, interpreted as septicemia.
• Salmonella. The English animal and plant health agency confirmed 23 cases of salmonellosis in South American camelids between 2000 and 2015, including two abortions: one due to S. dublin and one to S. typhimurium.
• Leptospira. In the kidney of one aborted alpaca fetus, in England; for the rest the text says that it has been described as a possible cause in North and South America, citing two reviews.
• Opportunistic coinfections (Swiss). A fetus with severe bronchopneumonia: Escherichia coli in culture from liver, lung and placenta, with Coxiella in the placenta, so that E. coli is considered a secondary pathogen. In another abortion, a coinfection of Coxiella and Streptococcus pluranimalium; the dam had already aborted in a previous pregnancy.
• Necrotizing placentitis without an agent. A study histologically examined 85 placentae to describe microanatomy and histopathology in abortions, stillbirths and normal births of alpacas and llamas. Placentitis is reported in 11.8 % «of the aborted placentae»; in five out of ten cases a bacterium was the sole infectious cause, in the other five the etiology remained undetermined (see Limitations, discrepancy on the denominator). Another case, Swedish, of necrotizing placentitis without an agent.
• Other bacteria. Chlamydia (two reviews); Corynebacterium pseudotuberculosis, a single case in Sweden, with abscesses in the gravid uterine horn; Trueperella pyogenes found in biopsies of the genital tract of the llama and therefore cited as a possible abortifacient; Yersinia enterocolitica, one abortion in the United Kingdom.

Parasites and fungi

• Toxoplasma gondii. In the United States, an alpaca delivered a stillborn fetus two days before the expected date: hydrocephalus, enlarged liver, protozoan cysts in brain and kidney; maternal antibody titer increased. In Switzerland antibodies were found in the fluids of one aborted fetus and one stillborn cria, without cysts; the text infers infection because, it writes, maternal antibodies do not cross the placenta in South American camelids (a statement without a specific source in the sentence), and the dams were positive too.
• Neospora caninum. In a Peruvian work, the cause of 14 abortions out of 50 in mid to late gestation (28 %), plus three abortions reported in an earlier work. The text also writes that protozoal infection was found in 38 % of the fetuses examined, and that the typical lesions (multifocal non-suppurative encephalitis and meningoencephalitis) were present in only 3 fetuses out of 13 (26 %) with protozoa-associated lesions in the brain; with immunohistochemistry or PCR, 28 % of the aborted fetuses showed infection (see Limitations: these percentages are not compatible with each other).
• Sarcocystis. One alpaca with severe sarcocystosis due to S. aucheniae: recumbency, abortion and death; cysts and hemorrhages in the skeletal muscles of the dam; no cysts or hemorrhages in the fetus and placenta.
• Encephalitozoon cuniculi. One cria of an alpaca, at 290 days of pregnancy: placentitis, premature birth and perinatal death; DNA of the microorganism from the placenta; the dam was clinically healthy. The text proposes to consider it a possible cause of sporadic abortions and perinatal deaths.
• Coccidioides posadasii and immitis. An abortion in the ninth month in California: dam with anti-coccidioidal IgG antibodies at a titer of 1:256 (quantitative immunodiffusion), euthanized; disseminated coccidioidomycosis in lungs and serosal membranes; multifocal pyogranulomatous nodules in placenta and fetus. A second work documents four further cases of abortion or neonatal mortality due to coccidioidomycosis and indicates that camelids in California are at higher risk than those in other states; the text infers that pregnant infected alpacas appear predisposed to abort even without other signs.

Non-infectious causes

• Drugs. See the table of doses. Cloprostenol does not appear, according to the two cited works, to have negative effects on the future fertility of the dam.
• Age of the dam. Birth weight and placental efficiency (weight of the cria divided by the weight of the placenta) increase with the age of the dam; dams older than 6 years give birth to heavier crias, with a peak at 9 years. Stillborn crias and crias that died shortly after birth were significantly lighter than the survivors. In a work by Bravo et al. (2009) 11.3 % of the crias of dams aged two to three years died against 5.9 % of the crias of dams aged four to twelve years (denominators and number of animals not reported by the text).
• Vitamins and minerals. Deficiencies of copper, selenium and zinc are considered probable causes of reproductive losses, but the hypothesis, the text writes, «has not yet been confirmed in SAC» and is based on the bovine; vitamins A and E might play a role in early embryonic death, without proof. In a recent work the crias of dams receiving mineral supplementation had higher birth weight, with no differences for abortions, stillbirths or neonatal deaths.
• Pregnancy toxemia. Described in two alpacas in late gestation (the title of the cited Italian work speaks of 6 and 10 months of gestation): in one case the fetus died in utero and was aborted with prostaglandins, after which the dam improved rapidly; in the other a premature cria was euthanized at 36 hours of life for failure of passive transfer and no response to therapy.
• Dystocia. Anatomy and constitution of the dam, incorrect positioning or malformations of the fetus can cause it; most birth difficulties depend on abnormal presentation or position; other causes: genital abnormalities, infections, poor nutrition or obesity.
• Nutritional status. Nutritional deficiencies, especially in maiden females, can cause abortions. A recent work finds a close correlation between sarcoptic mange in a herd and an increase in abortions and stillbirths of unknown etiology (the mange would act on the dam, not on the fetus). Obesity now more often causes problems at birth because of fat in the birth canal; obese animals are more prone to hepatic lipidosis; clinical observations suggest lower progesterone concentrations in obese animals and a higher risk of early embryonic loss (no data).
• Plant poisoning. Nitrate-nitrite poisoning after consumption of oat hay: four adult alpacas died and a full-term fetus was aborted shortly before the death of the dam. In the aqueous humor of the fetus 10 mg of NO₃/L, in that of the adults 25 mg of NO₃/L; in the bovine values above 25 mg/L are considered diagnostic (from a toxicology manual of 1985). The text attributes the abortion to fetal hypoxia from maternal methemoglobinemia.
• Twins. Twin conception is not rare in the alpaca, but two viable twins are almost never born; an incidence of twin pregnancies below 1 % has been suggested. Before day 45 of pregnancy a very frequent spontaneous reduction occurs; in a recent work 81 % of twin pregnancies ended in abortion (denominator not reported). A placenta with areas of villous hypoplasia is associated with abortion due to twins and leads to placental insufficiency and fetal distress from hypoxia.
• Fetal malformations. Rare; cases of spina bifida, hydrocephalus and brachygnathia superior are reported, which can cause dystocia.
• Miscellaneous. If placental insufficiency from villous hypoplasia is considered, the share of idiopathic abortions of the alpaca in the work of Schaefer et al. falls from 66.2 % to 47.9 % of the cases examined microscopically (number of cases not reported in the review). An umbilical cord torsion in the same work. Inbreeding is associated with embryonic loss (cited from a review); maternal stress, for example from transport, can cause abortion.

Discussion and conclusion of the authors

The authors write that the field is under-researched, that many works are dated or rest on limited sources, that some hypotheses derive from single cases and other causes are mentioned only in personal communications; and that «In most examined cases, the reason of the abortion remains unidentified, and no causative agent can be found». For biosecurity they recommend testing and isolating new animals before introducing them, isolating and treating sick ones, and preventing pregnant women from coming into contact with abortion material (the authors' recommendations, without a cited source). For management they recommend quality feeding with adequate mineral supplementation, regular assessment of body condition (remembering that abundant fleece can mask it) and monitoring of births and of pregnant animals to correct dystocia from incorrect positioning of the cria. In the conclusion they urge breeders and veterinarians to investigate every abortion thoroughly, because every case adds knowledge.

Implicazioni cliniche

Per il veterinario italiano che segue un allevamento di alpaca o lama, e per l'associazione che li ha in custodia. Ciò che segue è la lettura della redazione di ciò che la rassegna riferisce; dove una voce è un'indicazione degli autori lo si dice.

1. Ogni aborto va indagato, e la rassegna spiega perché. La causa resta ignota nella maggior parte dei casi, ma ogni caso aggiunge un dato a un campo in cui molte cause poggiano su un solo animale. Gli autori lo chiedono a veterinari e proprietari; non danno un protocollo di prelievo, e la scheda non ne inventa uno.
2. Alcuni agenti sono zoonosi e hanno obblighi propri. Coxiella burnetii (isolata in 5 feti su 8 in Svizzera), Brucella, Chlamydia, Listeria, Salmonella, Leptospira, Toxoplasma sono nominati come trasmissibili ad altre specie o all'uomo. Gli autori raccomandano di evitare il contatto delle donne in gravidanza con il materiale abortito (indicazione degli autori, senza fonte). Gli obblighi di notifica per le malattie di elenco vanno verificati nella norma italiana e dell'Unione europea vigente, che la scheda non ha consultato.
3. Il bovino è la fonte più probabile del BVDV nei camelidi. La rassegna colloca il BVDV fra le cause di morte embrionale, aborto e nato morto, e ricorda che un cria persistentemente infetto elimina virus verso altri ruminanti: in un allevamento che convive con bovini è un'ipotesi da tenere presente. Nessun dato di prevalenza è fornito dalla rassegna.
4. I farmaci contano quanto i microbi. Il desametasone ad alte dosi uccide il feto di alpaca nell'unico esperimento riferito e non va usato per indurre il parto; le prostaglandine inducono il parto o l'aborto, con i dosaggi della tabella e i limiti detti sopra. Per l'aborto indotto con cloprostenolo il testo riferisce nessun effetto negativo sulla fertilità successiva, da due lavori, uno dei quali è un caso singolo.
5. La condizione corporea e la nutrizione sono la parte della prevenzione che si può fare in azienda. Gli autori raccomandano di valutare regolarmente la condizione corporea (il vello può mascherarla), di dare un alimento di base di qualità e minerali nelle quantità adeguate. Sul versante delle prove: l'integrazione minerale è associata a un maggior peso alla nascita ma non a meno aborti, nati morti o morti neonatali (un solo lavoro); l'ipotesi su rame, selenio e zinco è estrapolata dal bovino.
6. La gravidanza gemellare è quasi sempre perdente. Il testo riferisce che due gemelli vitali non nascono quasi mai e che nel lavoro citato l'81 % delle gravidanze gemellari è finito in aborto.
7. I parti vanno sorvegliati. Il testo lega la mortalità perinatale a distocie da posizione scorretta, che il controllo dei parti permette di correggere (indicazione degli autori).
8. Per l'Italia c'è un solo dato, e non è di frequenza. L'unico lavoro italiano dell'elenco descrive due alpaca con tossiemia di gravidanza; non si può ricavare dalla rassegna alcuna stima delle cause di aborto negli allevamenti italiani. Per l'infezione da Toxoplasma in Italia e per l'antibiotico-resistenza e la biosicurezza nei nostri allevamenti esistono schede apposite della collana (vedi Schede CRL correlate).

Clinical implications

For the Italian veterinarian who follows an alpaca or llama farm, and for the association that has them in its care. What follows is the editorial team's reading of what the review reports; where an item is an indication of the authors, the card says so.

1. Every abortion should be investigated, and the review explains why. The cause remains unknown in most cases, but every case adds a datum to a field in which many causes rest on a single animal. The authors ask this of veterinarians and owners; they give no sampling protocol, and the card does not invent one.
2. Some agents are zoonoses and carry obligations of their own. Coxiella burnetii (isolated in 5 fetuses of 8 in Switzerland), Brucella, Chlamydia, Listeria, Salmonella, Leptospira, Toxoplasma are named as transmissible to other species or to humans. The authors recommend avoiding contact of pregnant women with abortion material (the authors' indication, without a source). The notification obligations for listed diseases are to be checked in the Italian and European Union legislation in force, which the card did not consult.
3. The bovine is the most likely source of BVDV in camelids. The review places BVDV among the causes of embryonic death, abortion and stillbirth, and recalls that a persistently infected cria sheds virus towards other ruminants: on a farm that lives alongside cattle it is a hypothesis to keep in mind. No prevalence data are given by the review.
4. Drugs count as much as microbes. Dexamethasone at high doses kills the alpaca fetus in the only experiment reported and is not to be used to induce parturition; prostaglandins induce parturition or abortion, with the doses of the table and the limits stated above. For abortion induced with cloprostenol the text reports no negative effect on subsequent fertility, from two works, one of which is a single case.
5. Body condition and nutrition are the part of prevention that can be done on the farm. The authors recommend regularly assessing body condition (the fleece can mask it), providing quality basic feed and minerals in adequate quantities. On the side of the evidence: mineral supplementation is associated with higher birth weight but not with fewer abortions, stillbirths or neonatal deaths (a single work); the hypothesis on copper, selenium and zinc is extrapolated from the bovine.
6. Twin pregnancy almost always loses. The text reports that two viable twins are almost never born and that in the cited work 81 % of twin pregnancies ended in abortion.
7. Births need to be watched. The text links perinatal mortality to dystocia from incorrect positioning, which monitoring of births makes it possible to correct (the authors' indication).
8. For Italy there is a single datum, and it is not a frequency. The only Italian work in the list describes two alpacas with pregnancy toxemia; no estimate of the causes of abortion on Italian farms can be derived from the review. For Toxoplasma infection in Italy and for antibiotic resistance and biosecurity on our farms there are dedicated cards in the collection (see Related CRL cards).

Limiti

Dichiarati dagli autori. La rassegna non ha una sezione sui limiti del proprio metodo. La discussione dichiara però il limite della letteratura: pochi studi, molti datati o su fonti limitate, alcuni su ipotesi o casi singoli, altre cause segnalate solo in comunicazioni personali; per la maggior parte degli aborti la causa non si trova.

Discordanze e punti non tornati, verificati dalla redazione sul testo e non risolti con i lavori primari (otto):

1. Le cifre degli argomenti non sommano al numero dei lavori. Il testo scrive che 36 pubblicazioni trattano la perdita di gravidanza, 6 solo la mortalità perinatale e i nati morti, 12 entrambe: 36 + 6 + 12 = 54, mentre i lavori inclusi sono 49. Se i 12 fossero già compresi nei 36, la somma sarebbe 42. Né 54 né 42 è 49.
2. Tre percentuali per i feti con Neospora, non conciliabili. Il testo riferisce 14 feti su 50 (28 %); un'infezione protozoaria nel 38 % dei feti esaminati (19 su 50, se il denominatore è lo stesso, che il testo non dice); lesioni tipiche in «3 su 13 (26 %)», ma 3/13 è il 23 %, mentre 13/50 è il 26 %: il 26 % coincide con 13 su 50 e non con 3 su 13.
3. Il riferimento per la Neospora nella prima tabella non corrisponde. Fra le fonti per Neospora caninum la tabella elenca Chavez-Velasquez e coll. 2005, il cui titolo nell'elenco bibliografico è «Toxoplasma gondii infection in adult llamas and vicunas in the Peruvian Andean region».
4. L'esperimento col desametasone è attribuito a un lavoro che, per titolo, non lo contiene. Il testo lo cita come Bravo e coll. 2009, la seconda tabella come Bravo e coll. 1996; nell'elenco, il lavoro del 2009 di Bravo è «Cria alpaca body weight and perinatal survival in relation to age of the dam».
5. L'obesità e la distocia sono attribuite a Belknap e coll. 2000, il cui titolo nell'elenco bibliografico è «Bovine viral diarrhea virus in New World camelids».
6. L'11,8 % di placentite «delle placente abortite» è 10 su 85, cioè la quota sul totale delle placente esaminate. Il testo dice che le placente erano 85 fra aborti, nati morti e parti normali e che i casi di placentite erano dieci (5 + 5): 10/85 = 11,8 %. La percentuale è riferita alle sole placente abortite, il cui numero il testo non dà.
7. Il riferimento metodologico non è in bibliografia. Il testo fonda il metodo su Tricco e coll. (2016), ma questa voce non compare nell'elenco dei 54 riferimenti.
8. Il perimetro dichiarato non coincide con i contenuti. I metodi escludono la perdita embrionale entro la sesta settimana (42 giorni) e i lavori in cui la morte del cria avviene oltre «48» (senza unità), ma il testo discute la perdita embrionale precoce da obesità e da carenza di vitamine A ed E, e uno dei lavori citati nell'introduzione come fonte dei tassi di aborto (Bravo e coll. 2010) ha nel titolo la mortalità embrionale.

Aggiunti dalla redazione.

• Casi singoli trattati come agenti. Nove agenti poggiano su un solo animale o feto (elenco nell'avviso in testa): la rassegna li pone nella tabella accanto a Coxiella (5 feti su 8) senza distinguerli per solidità.
• Nessuna valutazione della qualità dei lavori inclusi, dichiarata o fatta. Il testo non dice quanti revisori abbiano selezionato.
• Denominatori mancanti in tutta la sezione sulla causa: il 6,25 % di aborti da Campylobacter (dimensione dell'allevamento non data: lo stesso 6,25 % si otterrebbe con 4 su 64 o con 5 su 80, e il testo non dice quale); l'82,9 % di aborti entro tre-quattro giorni dal cloprostenolo; l'81 % di aborti gemellari; l'11,3 % e il 5,9 % di mortalità; il 66,2 % e il 47,9 % di aborti idiopatici.
• Cifre di contesto con fonti che non sono sullo stesso oggetto. L'intervallo 45,5-65,9 % di tasso riproduttivo cita fra le fonti un lavoro il cui titolo parla di diagnosi ecografica di mortalità fetale nella vigogna; l'intervallo 24-34,1 % di aborto cita due lavori i cui titoli parlano di mortalità fetale e di mortalità embrionale. Non è esplicitato a quale evento si riferiscano.
• Causa e coincidenza. Il testo scrive «cause» ma le tabelle elencano ciò che è stato trovato in un aborto: per Encephalitozoon, Sarcocystis, Leptospira il testo riferisce la presenza dell'agente, non una prova che abbia causato l'aborto. Per il virus dell'arterite il titolo del lavoro citato termina con un punto interrogativo («as the cause of abortion in alpacas?»), mentre la rassegna scrive che la PCR «confermò» il virus: la presenza è confermata, la causalità è posta come domanda dal titolo.
• La tossicità da nitrati. I 25 mg di NO₃/L trovati negli adulti non superano la soglia diagnostica di 25 mg/L che il testo riporta per il bovino (è «maggiore di 25»); il testo attribuisce comunque l'intossicazione all'avena. Non è una discordanza, è un valore sulla soglia, che la rassegna non commenta.
• Tossiemia di gravidanza. Il testo parla di fine gestazione; il titolo del lavoro italiano citato parla di 6 e 10 mesi di gestazione. Nell'alpaca la gravidanza dura circa undici mesi (dato noto alla clinica, non presente nel testo letto): la redazione segnala la differenza senza risolverla.
• Case-mix e paesi. Il 53 % dei lavori inclusi viene dal Nord America (26 su 49); il testo non dà frequenze e nessun dato è trasferibile all'Italia senza verifica.
• Fonti citate non lette. Tutto ciò che la scheda dice di un lavoro citato lo dice tramite la rassegna.
• Data. La ricerca arriva alla fine del 2023; non è stato cercato, e quindi non è escluso, che dopo quella data siano comparse segnalazioni nuove.

Finanziamento: «This review did not receive any specific grant from funding agencies in the public, commercial, or not-for-profit sectors»; nessun finanziatore nel record Crossref (verificato l'11/10/2026).

Conflitti di interesse: i quattro autori dichiarano di non avere conflitti di interesse. Contributi (CRediT) dichiarati nel testo: Eggimann bozza originale, metodologia, indagine, cura dei dati, concettualizzazione; Rediger bozza originale e cura dei dati; Hirsbrunner e Zanolari revisione, supervisione, metodologia, concettualizzazione.

Cosa manca rispetto allo standard di reporting (SANRA). Sono parziali: la descrizione della ricerca bibliografica (voce 3: banche dati, termini, anni, criteri e diagramma di flusso ci sono; le stringhe per banca dati, il numero di revisori e la valutazione critica no), la referenziazione (voce 4: riferimenti non corrispondenti ai titoli in tre punti, una voce metodologica assente), il ragionamento scientifico (voce 5: nessuna gerarchia fra casi singoli e serie, nessuna valutazione della qualità) e la presentazione dei dati (voce 6: denominatori assenti e percentuali non conciliabili). Fuori da SANRA ma dentro le regole della collana: nessuna sezione sui limiti del metodo.

◆ COMMENTO DELL'ASSOCIAZIONE

Camelid Research Studies APS — redazione CRL · 12/10/2026

Una rassegna utile come indice di che cosa è stato visto, da non leggere come una classifica di che cosa succede.

Il pregio di questo articolo è la ricerca: sei banche dati, termini elencati, criteri di esclusione, un diagramma di flusso i cui passaggi tornano. È più di quanto avesse la rassegna sul cria malato schedata subito prima (C-07), che non aveva metodi. Chi apre un fascicolo davanti a un feto abortito ha, per la prima volta in un posto solo, l'elenco di ciò che è stato descritto nel camelide, con la specie e il paese.

Ora la parte che ci fa riflettere come redazione: il peso delle cause. Nove agenti infettivi su quelli elencati poggiano su un solo animale o un solo feto; Coxiella poggia su cinque feti di otto, scelti da chi ha deciso di mandarli a un laboratorio; Neospora su 14 aborti di 50, con tre percentuali che non si conciliano fra loro. Nelle tabelle dell'articolo stanno tutti alla pari. Un lettore che scorre l'elenco, venti voci di agenti infettivi e dodici di cause non infettive, rischia di concludere che l'alpaca abortisca per trentadue motivi ugualmente probabili. Non è quello che il testo dimostra: dimostra che dal 1990 in poi qualcuno ha pubblicato quelle cose, e che nella maggior parte degli aborti la causa non si trova. La differenza fra «è stato descritto» e «è frequente» è l'unica cosa che questa scheda non può darvi, perché la rassegna non la dà.

Seconda riflessione: gli otto punti che non tornano. Non li segnaliamo per far torto agli autori; li segnaliamo perché un elenco di citazioni che non corrispondono ai titoli (la Neospora, il desametasone, l'obesità) è un elenco che chi lo usa deve riverificare prima di citarlo a sua volta. Il caso del desametasone è il più serio, perché è la sola indicazione pratica forte del testo: non usarlo per indurre il parto. L'indicazione va ritrovata nel lavoro primario prima di essere ripetuta in una cartella clinica.

Il confronto con la rassegna del 2006 sulle perdite riproduttive da infezione (C-06) è istruttivo. Questa rassegna la cita più volte come fonte per lama e alpaca, ed è una delle fonti da cui discende buona parte dell'elenco dei batteri. La scheda C-06 aveva trovato un abstract che dice più del testo; qui l'abstract è prudente, ma la promessa di «a comprehensive knowledge base» è sostenuta da una raccolta ampia di segnalazioni e sottile di prove. La lezione che le due schede danno insieme è la stessa: per molte cause di aborto del camelide esiste una pubblicazione sola, e il lavoro che le raccoglie non può trasformarle in una frequenza. La scheda C-10 (il capitolo del manuale sulle patologie della gravidanza) aggiunge l'altra metà, ciò che un clinico fa davanti a un aborto, che qui manca.

Una frase per chi ha un aborto in mano. Il testo non dà un protocollo. Dice, e noi con lui, che ogni aborto va indagato: conservare feto e placenta e mandarli a un laboratorio che li legga con metodo rende più utile la prossima rassegna di questa. In un allevamento con bovini o equidi, e con persone che assistono ai parti, la parte applicabile oggi è la prudenza verso gli agenti zoonotici.

Valutazione a stelle

SANRA compilata dalla redazione — 8/12.

Voce SANRA	Punteggio	Motivo
1 · Importanza	2/2	Giustificata nell'introduzione con tassi riproduttivi e di aborto, perdite economiche, rischio zoonosico e obblighi sanitari svizzeri (con le riserve sulle fonti dei tassi).
2 · Scopi e domande	2/2	Scopo dichiarato e domanda centrale formulata in una frase.
3 · Descrizione della ricerca bibliografica	1/2	Banche dati, termini, anni, criteri e diagramma di flusso presenti; mancano le stringhe per banca dati, il numero di revisori e un perimetro coerente con i contenuti.
4 · Referenziazione	1/2	54 riferimenti; tre attribuzioni che per titolo non corrispondono, una voce metodologica assente, molte affermazioni senza fonte nella frase.
5 · Ragionamento scientifico	1/2	Dichiara che molte cause sono ipotesi o casi singoli, ma non li distingue nelle tabelle; nessuna valutazione della qualità; qualche inferenza non qualificata (anticorpi materni e placenta, nitrati).
6 · Presentazione dei dati di esito	1/2	Specie e paese quasi sempre presenti; denominatori assenti e percentuali non conciliabili (feti con Neospora, placentite, argomenti dei lavori).

Conversione SANRA → stelle secondo il capitolo 14 §11: 6-8 → ★★★☆☆.

Asse	Voto	Motivazione
A · Qualità scientifica	★★★☆☆	SANRA 8/12, il margine alto della fascia. Tetto del capitolo 14 §11: una rassegna non arriva a cinque stelle su questo asse. Perde per i punti che non tornano e per la mancata distinzione fra casi singoli e serie.
B · Utilità clinica	★★★☆☆	Un indice per agente e per causa che orienta la diagnosi differenziale e la biosicurezza, con i dosaggi delle prostaglandine riferiti a lavori sul camelide. Non sale a quattro perché non dà frequenze né un protocollo diagnostico, e perché il dato più pratico (il desametasone) ha un riferimento da riverificare; entro il vincolo B ≤ A + 2.
C · Valore didattico	★★★★☆	Struttura chiara (virus, batteri, parassiti, funghi; poi cause iatrogene, di gestione, fetali), un metodo che si può spiegare a uno studente, e franchezza sul fatto che la causa spesso non si trova. Non arriva a cinque perché le tabelle trattano alla pari un caso singolo e un campione di feti.
D · Rilevanza per la specie	★★★★☆	Interamente dedicata ad alpaca e lama, scritta in una clinica universitaria europea, con 12 lavori su 49 europei e uno svizzero recente sullo stesso tema. Non sale a cinque perché solo uno dei 49 lavori è italiano e perché il peso dei dati nordamericani (26 su 49) rende incerte le frequenze per l'Italia.

Nessun voto complessivo, per costruzione. A = 3, C = 4 e D = 4 è la firma di una buona rassegna di indice: affidabile come mappa di ciò che esiste, fragile come fonte di numeri.

Bottom line

Si può concludere che una rassegna con ricerca in sei banche dati fino al 2023 ha selezionato 49 lavori su 5.234 riferimenti e ne ricava un elenco di cause di aborto, nato morto e perdita perinatale nell'alpaca e nel lama (agenti infettivi: virus, batteri, parassiti, funghi; cause non infettive: farmaci, madre, gestione, feto); che per nove agenti infettivi il testo descrive un solo animale o un solo feto; che Coxiella burnetii è stata isolata da 5 feti su 8 esaminati in Svizzera; che nell'unico esperimento riferito il desametasone ad alta dose ha causato la morte intrauterina del feto di alpaca; e che gli autori stessi concludono che nella maggior parte degli aborti la causa non viene identificata.

Non si può concludere che nessuna di queste cause sia frequente o rara, perché la rassegna non riporta frequenze fra le cause; né che l'elenco sia privo di errori di citazione, perché la redazione ne ha trovati otto fra conti e riferimenti, non risolti con i lavori primari; né che l'esperimento del desametasone sia verificato, perché la citazione del testo e quella della tabella puntano a due lavori diversi. Non si può ricavare da qui nessuna frequenza per l'Italia.

Limitations

Declared by the authors. The review has no section on the limits of its own method. The discussion does however declare the limit of the literature: few studies, many dated or on limited sources, some on hypotheses or single cases, other causes reported only in personal communications; for most abortions the cause is not found.

Discrepancies and points that do not add up, verified by the editorial team on the text and not resolved with the primary works (eight):

1. The figures by topic do not add up to the number of works. The text writes that 36 publications deal with pregnancy loss, 6 only with perinatal mortality and stillbirths, 12 with both: 36 + 6 + 12 = 54, while the included works are 49. If the 12 were already included in the 36, the sum would be 42. Neither 54 nor 42 is 49.
2. Three percentages for the fetuses with Neospora, not reconcilable. The text reports 14 fetuses out of 50 (28 %); a protozoal infection in 38 % of the fetuses examined (19 of 50, if the denominator is the same, which the text does not say); typical lesions in «3 of 13 (26 %)», but 3/13 is 23 %, while 13/50 is 26 %: the 26 % coincides with 13 of 50 and not with 3 of 13.
3. The reference for Neospora in the first table does not correspond. Among the sources for Neospora caninum the table lists Chavez-Velasquez et al. 2005, whose title in the bibliography is «Toxoplasma gondii infection in adult llamas and vicunas in the Peruvian Andean region».
4. The dexamethasone experiment is attributed to a work that, by its title, does not contain it. The text cites it as Bravo et al. 2009, the second table as Bravo et al. 1996; in the bibliography, the 2009 work by Bravo is «Cria alpaca body weight and perinatal survival in relation to age of the dam».
5. Obesity and dystocia are attributed to Belknap et al. 2000, whose title in the bibliography is «Bovine viral diarrhea virus in New World camelids».
6. The 11.8 % of placentitis «of the aborted placentae» is 10 out of 85, that is the share of the total placentae examined. The text says that the placentae were 85 among abortions, stillbirths and normal births and that the cases of placentitis were ten (5 + 5): 10/85 = 11.8 %. The percentage is referred to the aborted placentae only, whose number the text does not give.
7. The methodological reference is not in the bibliography. The text bases the method on Tricco et al. (2016), but this entry does not appear in the list of 54 references.
8. The declared scope does not coincide with the contents. The methods exclude embryonic loss within the sixth week (42 days) and works in which the death of the cria occurs beyond «48» (no unit), but the text discusses early embryonic loss from obesity and from deficiency of vitamins A and E, and one of the works cited in the introduction as a source of the abortion rates (Bravo et al. 2010) has embryonic mortality in its title.

Added by the editorial team.

• Single cases treated as agents. Nine agents rest on a single animal or fetus (list in the warning at the top): the review places them in the table next to Coxiella (5 fetuses of 8) without distinguishing them by solidity.
• No quality appraisal of the included works, declared or done. The text does not say how many reviewers carried out the selection.
• Missing denominators throughout the section on causes: the 6.25 % of abortions from Campylobacter (herd size not given: the same 6.25 % would be obtained with 4 of 64 or with 5 of 80, and the text does not say which); the 82.9 % of abortions within three to four days of cloprostenol; the 81 % of twin abortions; the 11.3 % and the 5.9 % of mortality; the 66.2 % and the 47.9 % of idiopathic abortions.
• Background figures with sources that are not on the same subject. The 45.5-65.9 % range of reproductive rate cites among its sources a work whose title speaks of ultrasonographic diagnosis of fetal mortality in the vicuña; the 24-34.1 % range of abortion cites two works whose titles speak of fetal mortality and of embryonic mortality. It is not made explicit to which event they refer.
• Cause and coincidence. The text writes «causes» but the tables list what was found in an abortion: for Encephalitozoon, Sarcocystis, Leptospira the text reports the presence of the agent, not proof that it caused the abortion. For the arteritis virus the title of the cited work ends with a question mark («as the cause of abortion in alpacas?»), while the review writes that PCR «confirmed» the virus: the presence is confirmed, causality is posed as a question by the title.
• Nitrate toxicity. The 25 mg of NO₃/L found in the adults do not exceed the diagnostic threshold of 25 mg/L that the text reports for the bovine (it is «greater than 25»); the text nevertheless attributes the poisoning to the oats. It is not a discrepancy, it is a value on the threshold, which the review does not comment on.
• Pregnancy toxemia. The text speaks of late gestation; the title of the cited Italian work speaks of 6 and 10 months of gestation. In the alpaca pregnancy lasts about eleven months (a fact known to the clinic, not present in the text read): the editorial team flags the difference without resolving it.
• Case-mix and countries. 53 % of the included works come from North America (26 of 49); the text gives no frequencies and no datum is transferable to Italy without verification.
• Cited sources not read. Everything the card says about a cited work it says through the review.
• Date. The search reaches the end of 2023; it was not searched, and it is therefore not excluded, whether new reports have appeared after that date.

Funding: «This review did not receive any specific grant from funding agencies in the public, commercial, or not-for-profit sectors»; no funder in the Crossref record (verified on 11/10/2026).

Conflicts of interest: the four authors declare that they have no conflicts of interest. Contributions (CRediT) declared in the text: Eggimann original draft, methodology, investigation, data curation, conceptualization; Rediger original draft and data curation; Hirsbrunner and Zanolari review, supervision, methodology, conceptualization.

What is missing with respect to the reporting standard (SANRA). Partial are: the description of the literature search (item 3: databases, terms, years, criteria and flow chart are there; the strings by database, the number of reviewers and the critical appraisal are not), the referencing (item 4: references not corresponding to the titles at three points, one methodological entry missing), the scientific reasoning (item 5: no hierarchy between single cases and series, no quality appraisal) and the presentation of data (item 6: absent denominators and irreconcilable percentages). Outside SANRA but within the rules of the collection: no section on the limits of the method.

◆ ASSOCIATION COMMENTARY

Camelid Research Studies APS — CRL editorial team · 12/10/2026

A review useful as an index of what has been seen, not to be read as a ranking of what happens.

The merit of this article is the search: six databases, listed terms, exclusion criteria, a flow chart whose steps add up. It is more than the review on the sick cria that we carded immediately before (C-07) had, which had no methods. Whoever opens a file in front of an aborted fetus has, for the first time in one place, the list of what has been described in the camelid, with the species and the country.

Now the part that makes us reflect as an editorial team: the weight of the causes. Nine infectious agents among those listed rest on a single animal or a single fetus; Coxiella rests on five fetuses out of eight, chosen by whoever decided to send them to a laboratory; Neospora on 14 abortions out of 50, with three percentages that do not reconcile with each other. In the tables of the article they all stand on the same level. A reader who scans the list, twenty entries of infectious agents and twelve of non-infectious causes, risks concluding that the alpaca aborts for thirty-two equally probable reasons. That is not what the text demonstrates: it demonstrates that from 1990 onwards someone has published those things, and that in most abortions the cause is not found. The difference between «it has been described» and «it is frequent» is the one thing this card cannot give you, because the review does not give it.

Second reflection: the eight points that do not add up. We do not flag them to wrong the authors; we flag them because a list of citations that do not correspond to the titles (Neospora, dexamethasone, obesity) is a list that whoever uses it must re-verify before citing it in turn. The dexamethasone case is the most serious, because it is the only strong practical indication of the text: not to use it to induce parturition. The indication must be found again in the primary work before being repeated in a clinical record.

The comparison with the 2006 review on reproductive losses from infection (C-06) is instructive. This review cites it several times as a source for llamas and alpacas, and it is one of the sources from which a good part of the list of agents descends. Card C-06 had found an abstract that says more than the text; here the abstract is cautious, but the promise of «a comprehensive knowledge base» is supported by a collection broad in reports and thin in evidence. The lesson the two cards give together is the same: for many causes of camelid abortion there is a single publication, and the work that gathers them cannot turn them into a frequency. Card C-10 (the manual chapter on pathologies of pregnancy) adds the other half, what a clinician does in front of an abortion, which is missing here.

A sentence for whoever has an abortion in hand. The text gives no protocol. It says, and we with it, that every abortion should be investigated: keeping the fetus and placenta and sending them to a laboratory that reads them with method makes the next review more useful than this one. On a farm with cattle or equids, and with people who assist at births, the part applicable today is caution towards zoonotic agents.

Star rating

SANRA compiled by the editorial team — 8/12.

SANRA item	Score	Reason
1 · Importance	2/2	Justified in the introduction with reproductive and abortion rates, economic losses, zoonotic risk and Swiss health obligations (with the reservations on the sources of the rates).
2 · Aims and questions	2/2	Declared aim and central question formulated in one sentence.
3 · Description of the literature search	1/2	Databases, terms, years, criteria and flow chart present; the strings by database, the number of reviewers and a scope coherent with the contents are missing.
4 · Referencing	1/2	54 references; three attributions that do not correspond by title, one methodological entry missing, many statements without a source in the sentence.
5 · Scientific reasoning	1/2	It declares that many causes are hypotheses or single cases, but does not distinguish them in the tables; no quality appraisal; some unqualified inferences (maternal antibodies and placenta, nitrates).
6 · Presentation of outcome data	1/2	Species and country almost always present; denominators absent and percentages irreconcilable (fetuses with Neospora, placentitis, topics of the works).

Conversion SANRA → stars according to chapter 14 §11: 6-8 → ★★★☆☆.

Axis	Score	Rationale
A · Scientific quality	★★★☆☆	SANRA 8/12, the upper margin of the band. Ceiling of chapter 14 §11: a review does not reach five stars on this axis. It loses for the points that do not add up and for the failure to distinguish single cases from series.
B · Clinical utility	★★★☆☆	An index by agent and by cause that guides differential diagnosis and biosecurity, with the prostaglandin doses referred to works on the camelid. It does not rise to four because it gives no frequencies and no diagnostic protocol, and because the most practical datum (dexamethasone) has a reference to be re-verified; within the constraint B ≤ A + 2.
C · Educational value	★★★★☆	Clear structure (viruses, bacteria, parasites, fungi; then iatrogenic, management and fetal causes), a method that can be explained to a student, and frankness about the fact that the cause is often not found. It does not reach five because the tables treat a single case and a sample of fetuses on the same level.
D · Species relevance	★★★★☆	Entirely dedicated to alpacas and llamas, written in a European university clinic, with 12 works out of 49 European and a recent Swiss one on the same subject. It does not rise to five because only one of the 49 works is Italian and because the weight of North American data (26 of 49) makes the frequencies uncertain for Italy.

No overall score, by construction. A = 3, C = 4 and D = 4 is the signature of a good index review: reliable as a map of what exists, fragile as a source of numbers.

Bottom line

It can be concluded that a review with a search in six databases up to 2023 selected 49 works out of 5,234 records and derives from them a list of causes of abortion, stillbirth and perinatal loss in the alpaca and the llama (infectious agents: viruses, bacteria, parasites, fungi; non-infectious causes: drugs, dam, management, fetus); that for nine infectious agents the text describes a single animal or a single fetus; that Coxiella burnetii was isolated from 5 of 8 fetuses examined in Switzerland; that in the only experiment reported, dexamethasone at a high dose caused intrauterine death of the alpaca fetus; and that the authors themselves conclude that in most abortions the cause is not identified.

It cannot be concluded that any of these causes is frequent or rare, because the review reports no frequencies among the causes; nor that the list is free of citation errors, because the editorial team found eight among counts and references, not resolved with the primary works; nor that the dexamethasone experiment is verified, because the citation in the text and that in the table point to two different works. No frequency for Italy can be derived from here.

Messaggi da portare a casa

1. Una rassegna con ricerca dichiarata si cita con il suo soggetto. Ogni numero di questa scheda è «la rassegna riferisce»; i lavori primari non sono stati letti.
2. La rassegna è un catalogo, non una graduatoria. Nove agenti poggiano su un solo animale o feto; Coxiella su 5 feti di 8; nessuna frequenza fra le cause.
3. Per la maggior parte degli aborti la causa non si trova, scrivono gli autori. Ogni aborto va indagato.
4. Alcuni agenti sono zoonosi e malattie di elenco: brucellosi, BVD, clamidiosi, salmonellosi, arterite virale equina; Coxiella e Toxoplasma sono segnalate in Svizzera. Le donne in gravidanza non devono toccare il materiale abortito (indicazione degli autori).
5. Il bovino è la fonte più probabile del BVDV nei camelidi, e il cria persistentemente infetto elimina virus verso altri ruminanti.
6. Il desametasone non si usa per indurre il parto: ad alta dose ha causato la morte del feto di alpaca e distocia in due fattrici nell'esperimento riferito. La citazione va ricontrollata.
7. Fluprostenolo 40 µg per via intramuscolare nell'alpaca induce il parto; cloprostenolo 150 o 250 µg per via intramuscolare interrompe una gravidanza in lavori sul lama (uno è un caso singolo). Dosi da riportare a un prontuario.
8. Gemelli: l'81 % delle gravidanze gemellari è finito in aborto in un lavoro (denominatore non riportato); due gemelli vitali non nascono quasi mai.
9. Otto punti non tornano nel testo (conti, riferimenti, perimetro): vedi Limiti.

Take-home messages

1. A review with a declared search is cited together with its subject. Every number in this card is «the review reports»; the primary works were not read.
2. The review is a catalogue, not a ranking. Nine agents rest on a single animal or fetus; Coxiella on 5 fetuses of 8; no frequency among the causes.
3. For most abortions the cause is not found, the authors write. Every abortion should be investigated.
4. Some agents are zoonoses and listed diseases: brucellosis, BVD, chlamydiosis, salmonellosis, equine viral arteritis; Coxiella and Toxoplasma are reported in Switzerland. Pregnant women should not handle abortion material (the authors' indication).
5. The bovine is the most likely source of BVDV in camelids, and the persistently infected cria sheds virus towards other ruminants.
6. Dexamethasone is not used to induce parturition: at a high dose it caused the death of the alpaca fetus and dystocia in two dams in the experiment reported. The citation needs to be re-checked.
7. Fluprostenol 40 µg intramuscularly in the alpaca induces parturition; cloprostenol 150 or 250 µg intramuscularly terminates a pregnancy in works on the llama (one is a single case). Doses to be referred to a formulary.
8. Twins: 81 % of twin pregnancies ended in abortion in one work (denominator not reported); two viable twins are almost never born.
9. Eight points do not add up in the text (counts, references, scope): see Limitations.

Citazione completa

Eggimann H, Rediger I, Hirsbrunner G, Zanolari P. Infectious and non-infectious causes for pregnancy loss in South American camelids – A review. Anim Reprod Sci. 2024;268:107571. DOI 10.1016/j.anireprosci.2024.107571. PMID 39111168. Pubblicazione elettronica 29/07/2024. Accesso aperto, licenza CC BY-NC-ND 4.0.

Full citation

Eggimann H, Rediger I, Hirsbrunner G, Zanolari P. Infectious and non-infectious causes for pregnancy loss in South American camelids – A review. Anim Reprod Sci. 2024;268:107571. DOI 10.1016/j.anireprosci.2024.107571. PMID 39111168. Electronic publication 29/07/2024. Open access, CC BY-NC-ND 4.0 licence.

Schede CRL correlate

CRL-C-06 (le perdite riproduttive da infezione nei camelidi, con la sua rassegna e il suo abstract che promette più del testo) · CRL-C-10 (il capitolo sulle patologie della gravidanza: ciò che il clinico fa davanti all'aborto, che qui manca) · CRL-C-11 (il sondaggio internazionale di Ponthier del 2025 su durata della gravidanza ed esiti del parto nell'alpaca) · CRL-C-07 (la rassegna sul cria malato nelle prime due settimane) · CRL-C-08 (il capitolo sulla neonatologia del manuale del 2014) · CRL-C-09 (il capitolo su lattazione e cure neonatali) · CRL-I-03 (Toxoplasma in Italia: 506 camelidi sudamericani) · CRL-I-04 (antibiotico-resistenza e biosicurezza in dodici allevamenti del Nord Italia) · CRL-D-02 (il punteggio di condizione corporea: 35 istruzioni, chi le ha confrontate).

*Scheda CRL-C-12 · versione 1.0 · 12/10/2026 · sintetizza una fonte sola, letta per intero nel testo pieno depositato (rassegna con metodo di scoping, 10 pagine, 54 riferimenti, nessun riferimento letto; la bibliografia è stata scorsa solo per verificare i titoli nei punti segnalati). Non è stato cercato, e quindi non è escluso, che dopo il 2023 siano comparse rassegne o segnalazioni nuove sulle cause di aborto del camelide; non sono state cercate fonti italiane né i lavori primari. Le otto discordanze segnalate (somma dei lavori per argomento; percentuali dei feti con Neospora; riferimento della Neospora; riferimento del desametasone; riferimento dell'obesità; denominatore della placentite; riferimento metodologico assente; perimetro dichiarato) sono state verificate dalla redazione sul testo e non risolte con i lavori primari.*

Related CRL cards

CRL-C-06 (reproductive losses from infection in camelids, with its review and its abstract that promises more than the text) · CRL-C-10 (the chapter on pathologies of pregnancy: what the clinician does in front of an abortion, which is missing here) · CRL-C-11 (Ponthier's 2025 international survey on gestation length and birth outcomes in the alpaca) · CRL-C-07 (the review on the sick cria in the first two weeks) · CRL-C-08 (the chapter on neonatology of the 2014 manual) · CRL-C-09 (the chapter on lactation and neonatal care) · CRL-I-03 (Toxoplasma in Italy: 506 South American camelids) · CRL-I-04 (antibiotic resistance and biosecurity on twelve farms in northern Italy) · CRL-D-02 (the body condition score: 35 instructions, who has compared them).

*Card CRL-C-12 · version 1.0 · 12/10/2026 · synthesizes a single source, read in full in the deposited full text (review with a scoping method, 10 pages, 54 references, no reference read; the bibliography was only scanned to check the titles at the points flagged). It was not searched, and it is therefore not excluded, whether after 2023 more recent reviews or reports on the causes of camelid abortion have appeared; Italian sources and the primary works were not searched. The eight discrepancies flagged (sum of the works by topic; percentages of fetuses with Neospora; reference for Neospora; reference for dexamethasone; reference for obesity; denominator of placentitis; missing methodological reference; declared scope) were verified by the editorial team on the text and not resolved with the primary works.*