Proprietà di misura delle grimace scale per la valutazione del dolore nei mammiferi non umani: una revisione sistematicaMeasurement properties of grimace scales for pain assessment in nonhuman mammals: a systematic review

Titolo originale

«Measurement properties of grimace scales for pain assessment in nonhuman mammals: a systematic review»

Titolo in italiano (traduzione redazionale): «Proprietà di misura delle grimace scale per la valutazione del dolore nei mammiferi non umani: una revisione sistematica».

Original title

«Measurement properties of grimace scales for pain assessment in nonhuman mammals: a systematic review»

Italian title (editorial translation): «Proprietà di misura delle grimace scale per la valutazione del dolore nei mammiferi non umani: una revisione sistematica».

Autori

Evangelista Marina C. (ORCID 0000-0003-2774-1848) · Monteiro Beatriz P. (ORCID 0000-0002-5722-5687) · Steagall Paulo V. (ORCID 0000-0003-4150-6043).

Elenco completo, tre autori, nell'ordine del record Crossref. Affiliazione: Department of Clinical Sciences, Faculty of Veterinary Medicine, Université de Montréal, Saint-Hyacinthe, Québec, Canada; il terzo autore anche Jockey Club College of Veterinary Medicine and Life Sciences, City University of Hong Kong.

Authors

Evangelista Marina C. (ORCID 0000-0003-2774-1848) · Monteiro Beatriz P. (ORCID 0000-0002-5722-5687) · Steagall Paulo V. (ORCID 0000-0003-4150-6043).

Complete list, three authors, in the order of the Crossref record. Affiliation: Department of Clinical Sciences, Faculty of Veterinary Medicine, Université de Montréal, Saint-Hyacinthe, Québec, Canada; the third author also Jockey Club College of Veterinary Medicine and Life Sciences, City University of Hong Kong.

Rivista, anno, volume, fascicolo, pagine, identificatori

Pain, 2022, volume 163, fascicolo 6, pagine e697-e714. Pubblicazione elettronica anticipata: 9 settembre 2021 — la scheda cita l'anno di stampa, 2022, che è l'anno del fascicolo.

• DOI 10.1097/j.pain.0000000000002474
• PMID 34510132
• PMCID non disponibile — testo completo libero: no. L'articolo è in abbonamento e non è depositato in PubMed Central.
• ORCID autore corrispondente (prima autrice): 0000-0003-2774-1848
• Accesso aperto dell'articolo: no. Unpaywall, interrogato il 03/09/2026: nessuna copia libera e legittima in rete (accesso chiuso). Il testo pieno si legge dall'editore.

Stato della rivista (verificato il 31/08/2026): Pain, ISSN 0304-3959 / 1872-6623 (ISSN-L 0304-3959), editore Ovid Technologies — Wolters Kluwer Health (Lippincott Williams & Wilkins). Indicizzata in PubMed: sì. DOAJ: no (rivista in abbonamento, non open access). OpenAlex: 19.074 lavori indicizzati. È la rivista ufficiale dell'International Association for the Study of Pain, cioè la sede di riferimento del campo.

Licenza dell'articolo originale: copyright editoriale, tutti i diritti riservati (nessuna licenza aperta dichiarata sul record Crossref, verificato il 31/08/2026). Questa scheda può riprodurre: i dati fattuali e citazioni brevi virgolettate; nessuna figura o tabella.

Journal, year, volume, issue, pages, identifiers

Pain, 2022, volume 163, issue 6, pages e697-e714. Early electronic publication: 9 September 2021 — this card cites the print year, 2022, which is the year of the issue.

• DOI 10.1097/j.pain.0000000000002474
• PMID 34510132
• PMCID not available — free full text: no. The article is subscription-access and is not deposited in PubMed Central.
• ORCID of corresponding author (first author): 0000-0003-2774-1848
• Open access of the article: no. Unpaywall, queried on 03/09/2026: no free and legitimate copy online (closed access). The full text is read from the publisher.

Status of the journal (verified on 31/08/2026): Pain, ISSN 0304-3959 / 1872-6623 (ISSN-L 0304-3959), publisher Ovid Technologies — Wolters Kluwer Health (Lippincott Williams & Wilkins). Indexed in PubMed: yes. DOAJ: no (subscription journal, not open access). OpenAlex: 19,074 indexed works. It is the official journal of the International Association for the Study of Pain, i.e. the field's reference venue.

License of the original article: publisher copyright, all rights reserved (no open license declared on the Crossref record, verified on 31/08/2026). This card may reproduce: factual data and short quoted citations; no figure or table.

Specie e soggetti

Nessun camelide. L'unità di analisi non sono animali ma strumenti: dodici grimace scale sviluppate per nove specie — topo, ratto, coniglio, cavallo, suinetto, pecora/agnello, furetto, gatto, asino.

Questo è il punto della scheda e va detto subito: alpaca, lama, guanaco, vigogna, dromedario e battriano non compaiono fra le nove specie, e non compaiono nemmeno nella discussione. Non perché siano stati esclusi: perché non esiste alcuna scala da valutare.

Species and subjects

No camelid. The unit of analysis is not animals but instruments: twelve grimace scales developed for nine species — mouse, rat, rabbit, horse, piglet, sheep/lamb, ferret, cat, donkey.

This is the point of the card and must be stated at once: alpaca, llama, guanaco, vicugna, dromedary and Bactrian camel do not appear among the nine species, and they do not appear in the discussion either. Not because they were excluded: because no scale exists to be evaluated.

Tipo di studio e livello di evidenza

Revisione sistematica con protocollo registrato (SyRF #21-November-2019), riportata secondo PRISMA, con valutazione delle proprietà di misura secondo COSMIN (COnsensus-based Standards for the selection of health Measurement INstruments).

Livello di evidenza: revisione sistematica di studi di validazione — il gradino più alto della gerarchia fra i disegni presenti in questo fascicolo. Conseguenza per il lettore: il livello alto riguarda la sintesi, non gli strumenti sintetizzati; la revisione stabilisce con buona certezza quanto poco si sa sulle proprietà di misura delle scale esistenti, e per i camelidi stabilisce un'assenza, non un dato.

Standard di reporting pertinente: PRISMA 2020 per la revisione; COSMIN come strumento di valutazione degli strumenti inclusi. Dichiarati dagli autori: sì, entrambi, nell'abstract.

Study type and level of evidence

Systematic review with a registered protocol (SyRF #21-November-2019), reported according to PRISMA, with assessment of measurement properties according to COSMIN (COnsensus-based Standards for the selection of health Measurement INstruments).

Level of evidence: systematic review of validation studies — the highest rung of the hierarchy among the designs present in this issue. Consequence for the reader: the high level concerns the synthesis, not the instruments synthesized; the review establishes with good certainty how little is known about the measurement properties of existing scales, and for camelids it establishes an absence, not a data point.

Relevant reporting standard: PRISMA 2020 for the review; COSMIN as the assessment tool for the included instruments. Declared by the authors: yes, both, in the abstract.

In breve

Le espressioni facciali del dolore sono state descritte in diverse specie animali, e per ciascuna è stata costruita una grimace scale. Questa revisione sistematica ha raccolto tutti gli studi che ne riportano sviluppo, validazione e proprietà di misura, e li ha giudicati con la griglia COSMIN su sei categorie: coerenza interna, affidabilità, errore di misura, validità di criterio, validità di costrutto, responsività. Ne sono uscite dodici scale per nove specie, con variabilità considerevole sia nel modo in cui sono state costruite sia nelle proprietà documentate. Solo quattro scale — topo, ratto, cavallo, gatto — hanno un livello di evidenza alto. La validità di costrutto è la proprietà più studiata; affidabilità e altre forme di validità sono sotto-studiate. I camelidi non compaiono, per la ragione elementare che non esiste una scala da valutare: non per alpaca, non per lama, non per il dromedario.

In brief

Facial expressions of pain have been described in several animal species, and a grimace scale has been built for each. This systematic review collected all studies reporting the development, validation and measurement properties of such scales, and judged them with the COSMIN grid across six categories: internal consistency, reliability, measurement error, criterion validity, construct validity, responsiveness. Twelve scales for nine species emerged, with considerable variability both in how they were constructed and in the properties documented. Only four scales — mouse, rat, horse, cat — have a high level of evidence. Construct validity is the most studied property; reliability and other forms of validity are understudied. Camelids do not appear, for the elementary reason that no scale exists to be evaluated: not for alpaca, not for llama, not for the dromedary.

Perché questo studio conta

Perché è il documento che permette all'associazione di dire, con una fonte in mano e non per impressione, una frase e il suo contrario.

La frase: per i camelidi sudamericani non esiste uno strumento validato di valutazione del dolore basato sull'espressione facciale. Non una scala debole: nessuna scala. E non esiste nemmeno il gradino precedente, cioè lo studio anatomico della muscolatura facciale su cui un sistema di codifica si fonda.

Il contrario: questo non significa che la strada sia impraticabile. Significa che è nota, ha un costo misurabile, e — questa è la parte scomoda — è già stata percorsa su una specie molto simile per condizione, l'asino, con un risultato mediocre. Chi progetta una scala del dolore per l'alpaca deve sapere in anticipo che cosa gli capiterà, e questa revisione glielo dice meglio di qualunque entusiasmo.

Why this study matters

Because it is the document that allows the association to state, with a source in hand rather than by impression, one sentence and its opposite.

The sentence: for South American camelids there is no validated instrument for facial expression-based pain assessment. Not a weak scale: no scale. Nor does even the prior rung exist, i.e. the anatomical study of facial musculature on which a coding system is built.

The opposite: this does not mean the path is impracticable. It means that it is known, has a measurable cost, and — this is the uncomfortable part — has already been walked on a species very similar in condition, the donkey, with a mediocre result. Whoever designs a pain scale for the alpaca must know in advance what awaits them, and this review tells them better than any enthusiasm could.

Obiettivo

Dichiarato dagli autori: «to provide evidence on the measurement properties of grimace scales for pain assessment».

Domanda clinica in forma PICO (formulazione redazionale, il disegno la consente solo in parte): in un mammifero non umano [P], una grimace scale [I] rispetto a un'altra misura del dolore o a uno stato doloroso noto [C], possiede proprietà di misura documentate e sufficienti — affidabilità, validità, responsività [O]?

Objective

Declared by the authors: «to provide evidence on the measurement properties of grimace scales for pain assessment».

Clinical question in PICO form (editorial formulation, the design allows it only in part): in a nonhuman mammal [P], a grimace scale [I] compared with another measure of pain or a known painful state [C], possesses documented and sufficient measurement properties — reliability, validity, responsiveness [O]?

Disegno dello studio

Revisione sistematica con protocollo registrato prima della conduzione (SyRF #21-November-2019 — il registro è quello del Systematic Review Facility per gli studi preclinici su animali). Criteri di inclusione: studi che riportano sviluppo, validazione o valutazione delle proprietà di misura di una grimace scale. Estrazione dei dati e valutazione condotte da due ricercatori indipendenti.

Study design

Systematic review with a protocol registered before conduct (SyRF #21-November-2019 — the register is that of the Systematic Review Facility for preclinical animal studies). Inclusion criteria: studies reporting development, validation or evaluation of the measurement properties of a grimace scale. Data extraction and assessment conducted by two independent researchers.

Metodi / Protocollo

Le sei categorie di proprietà di misura valutate, come elencate dagli autori:

1. coerenza interna (internal consistency);
2. affidabilità (reliability);
3. errore di misura (measurement error);
4. validità di criterio (criterion validity);
5. validità di costrutto (construct validity);
6. responsività (responsiveness).

La forza complessiva dell'evidenza per ciascuno strumento — alta, moderata, bassa — è stata attribuita in base a tre elementi congiunti: qualità metodologica degli studi, numero degli studi, e risultati degli studi. Non è un giudizio sullo strumento in sé: è un giudizio su quanto lo si è messo alla prova.

Methods / Protocol

The six categories of measurement properties assessed, as listed by the authors:

1. internal consistency;
2. reliability;
3. measurement error;
4. criterion validity;
5. construct validity;
6. responsiveness.

The overall strength of evidence for each instrument — high, moderate, low — was assigned based on three joint elements: methodological quality of the studies, number of studies, and study results. It is not a judgment on the instrument itself: it is a judgment on how much it has been put to the test.

Risultati principali

Dodici scale, nove specie. Le specie: topo, ratto, coniglio, cavallo, suinetto, pecora/agnello, furetto, gatto, asino.

Quattro scale su dodici raggiungono un livello alto. Tre su dodici restano a livello basso, e fra queste ci sono entrambi gli strumenti della famiglia EQUUS-FAP, cioè quelli degli equidi che questo fascicolo indica come modello.

Variabilità considerevole fra le scale sia nel processo di sviluppo sia nelle proprietà documentate. La validità di costrutto è la proprietà più riportata; affidabilità e le altre forme di validità sono sotto-studiate («Reliability and other forms of validity have been understudied»).

Camelidi: zero strumenti, zero studi, zero righe.

Interpretazione degli autori (attribuita, non fusa con i dati)

Gli autori concludono che la revisione «identified gaps in knowledge on the measurement properties of grimace scales» e che gli studi futuri dovrebbero concentrarsi su tre cose: migliorare il collaudo psicometrico, raffinare gli strumenti esistenti, e usare le grimace scale per la valutazione del dolore nei mammiferi non umani. È una raccomandazione degli autori, non un risultato dei dati.

Il dato che va cercato in un secondo articolo, e la citazione che si risolve solo sul testo pieno

La lacuna sui camelidi non è enunciata da questa revisione — che semplicemente non li nomina — ma dalla revisione gemella dello stesso gruppo sugli animali da reddito:

Tomacheuski RM, Monteiro BP, Evangelista MC, Luna SPL, Steagall PV (2023). «Measurement properties of pain scoring instruments in farm animals: A systematic review using the COSMIN checklist». PLoS ONE 18(1):e0280830. DOI 10.1371/journal.pone.0280830 · PMID 36662813 · PMCID PMC9858734 (testo completo libero: sì, CC BY 4.0). Venti strumenti per tre sole specie: bovino, ovino, suino; tredici strumenti su venti con evidenza complessiva bassa o molto bassa.

In quell'articolo la frase che riguarda i camelidi compare due volte, con due parole diverse. Nell'abstract: «Instruments with reported validation are urgently required for pain assessment of buffalos, goats, camelids and avian species.» Nella discussione, la stessa frase dice camels. Il file di revisione tra pari, incluso nel record PMC, spiega perché: un revisore ha scritto «Line 47. Llama, Alpaca?», e gli autori hanno risposto «Corrected to camelids».

Che cosa se ne ricava, per intero. Gli autori hanno deliberatamente allargato il termine ai camelidi, su richiesta esplicita di un revisore che chiedeva conto di lama e alpaca: la lacuna dichiarata comprende quindi anche i camelidi sudamericani, e non è un'estrapolazione di chi legge. Ma va aggiunto ciò che il documento non dice: quella revisione non ha incluso alcuno studio sui camelidi sudamericani — le specie con strumenti valutati sono tre, e il termine di ricerca usato era camel*. La frase è una lacuna dichiarata, non un risultato: dice che gli strumenti mancano, non che siano stati cercati e valutati.

Main results

Twelve scales, nine species. The species: mouse, rat, rabbit, horse, piglet, sheep/lamb, ferret, cat, donkey.

Four scales out of twelve reach a high level. Three out of twelve remain at a low level, and among these are both instruments of the EQUUS-FAP family, i.e. those of the equids that this issue indicates as the model.

Considerable variability among the scales both in the development process and in the properties documented. Construct validity is the most frequently reported property; reliability and the other forms of validity are understudied («Reliability and other forms of validity have been understudied»).

Camelids: zero instruments, zero studies, zero lines.

Authors' interpretation (attributed, not merged with the data)

The authors conclude that the review «identified gaps in knowledge on the measurement properties of grimace scales» and that future studies should focus on three things: improving psychometric testing, refining existing instruments, and using grimace scales for pain assessment in nonhuman mammals. This is a recommendation by the authors, not a result of the data.

The data point to be sought in a second article, and the citation that resolves only in the full text

The gap regarding camelids is not stated by this review — which simply does not name them — but by the twin review of the same group on farm animals:

Tomacheuski RM, Monteiro BP, Evangelista MC, Luna SPL, Steagall PV (2023). «Measurement properties of pain scoring instruments in farm animals: A systematic review using the COSMIN checklist». PLoS ONE 18(1):e0280830. DOI 10.1371/journal.pone.0280830 · PMID 36662813 · PMCID PMC9858734 (free full text: yes, CC BY 4.0). Twenty instruments for three species only: cattle, sheep, pig; thirteen instruments out of twenty with overall low or very low evidence.

In that article the sentence concerning camelids appears twice, with two different words. In the abstract: «Instruments with reported validation are urgently required for pain assessment of buffalos, goats, camelids and avian species.» In the discussion, the same sentence says camels. The peer review file, included in the PMC record, explains why: a reviewer wrote «Line 47. Llama, Alpaca?», and the authors replied «Corrected to camelids».

What can be drawn from this, in full. The authors deliberately broadened the term to camelids, at the explicit request of a reviewer who asked about llama and alpaca: the stated gap therefore also includes South American camelids, and this is not an extrapolation on the reader's part. But what the document does not say must be added: that review did not include any study on South American camelids — the species with instruments assessed are three, and the search term used was camel*. The sentence is a stated gap, not a result: it says that instruments are lacking, not that they were sought and assessed.

Implicazioni cliniche

Per il veterinario che ha davanti un alpaca dolorante, oggi:

1. Non esiste una scala facciale del dolore da usare. Nessuna, per nessun camelide. Chi ne propone una la sta proponendo, non citando.
2. Le scale con evidenza alta esistono per topo, ratto, cavallo e gatto — nessuna delle quali è trasferibile per somiglianza. La Horse Grimace Scale è la più vicina per taglia e per condizione di animale preda, ed è una scala per il cavallo: applicarla all'alpaca significa fare un'assunzione non verificata, e va scritto in cartella come tale.
3. La valutazione del dolore nel camelide resta, ad oggi, clinica e composita: postura, appetito, ruminazione, atteggiamento nel gruppo, risposta al handling, decubito. Sono segni, non un punteggio; non hanno affidabilità inter-osservatore misurata nella specie.
4. Il freezing è la trappola. Nel camelide sudamericano il segno comportamentale dominante sotto contenimento e visita è l'immobilità (Windschnurer et al. 2020, 116 alpaca e lama in 20 allevamenti): un animale immobile somiglia a un animale tranquillo. Nessuna delle dodici scale di questa revisione è costruita su una specie che risponde così.

Clinical implications

For the veterinarian facing a painful alpaca, today:

1. No facial pain scale exists to use. None, for any camelid. Whoever proposes one is proposing it, not citing it.
2. The scales with high evidence exist for mouse, rat, horse and cat — none of which is transferable by resemblance. The Horse Grimace Scale is the closest in size and in prey animal condition, and it is a scale for the horse: applying it to the alpaca means making an unverified assumption, and it must be recorded in the chart as such.
3. Pain assessment in the camelid remains, to date, clinical and composite: posture, appetite, rumination, attitude within the group, response to handling, recumbency. These are signs, not a score; they have no inter-observer reliability measured in the species.
4. Freezing is the trap. In the South American camelid the dominant behavioral sign under restraint and examination is immobility (Windschnurer et al. 2020, 116 alpacas and llamas in 20 herds): an immobile animal resembles a calm animal. None of the twelve scales in this review is built on a species that responds this way.

Limiti

Dichiarati dagli autori. Gli autori dichiarano che la revisione ha identificato lacune di conoscenza sulle proprietà di misura, e indicano il collaudo psicometrico e il raffinamento degli strumenti come i due fronti aperti. Non è un elenco di limiti del proprio lavoro: è un giudizio sul campo. Un elenco esplicito dei limiti della revisione stessa non è verificabile senza il testo pieno, che è in abbonamento → da verificare sul testo pieno.

Aggiunti dalla redazione.

• La revisione valuta gli strumenti che esistono, quindi non può dire nulla sulle specie che non ne hanno. L'assenza dei camelidi da questo articolo è un'informazione debole — è un'assenza da un elenco, non un accertamento — e diventa forte solo se letta insieme alla lacuna dichiarata di Tomacheuski 2023 e alla ricerca per esclusione su Europe PMC riportata nel capitolo 02 della KT.
• COSMIN nasce nella medicina umana per gli strumenti di misura di esiti riferiti dal paziente. Applicarlo a strumenti veterinari è metodologicamente ragionevole e ormai consueto, ma resta un adattamento: in medicina umana la validità di criterio si àncora al riferito del paziente, che in veterinaria non esiste. È il motivo strutturale per cui la validità di criterio è la proprietà meno documentata.
• Il conteggio «nove specie» è un conteggio di scale, non di letteratura. Due delle dodici scale riguardano la stessa specie (pecora), e due la stessa famiglia (equidi).

Finanziamento: il record Europe PMC classifica l'articolo come «Research Support, Non-U.S. Gov't», ma la dichiarazione di finanziamento non è leggibile nel record consultabile, perché l'articolo è in abbonamento e senza deposito in PMC → da verificare sul testo pieno.

Conflitti di interesse: non verificabili per la stessa ragione → da verificare sul testo pieno. Va detto che il gruppo di Montréal è lo stesso che ha sviluppato la Feline Grimace Scale, una delle quattro scale a cui la revisione attribuisce evidenza alta. Non è un'accusa: è un'informazione che il lettore ha diritto di avere insieme al risultato, non dopo.

Cosa manca rispetto allo standard di reporting (PRISMA 2020). Sull'abstract e sul record non sono verificabili: il diagramma di flusso con i numeri di record trovati, scartati e inclusi; le banche dati interrogate con stringhe e date; le lingue incluse ed escluse. Sono con ogni probabilità presenti nel testo pieno — la revisione dichiara di seguire PRISMA — ma questa scheda non li ha visti e non li asserisce.

◆ COMMENTO DELL'ASSOCIAZIONE

Camelid Research Studies APS — redazione CRL · 31/08/2026

La sequenza che porta a una scala del dolore a evidenza alta ha quattro gradini ed è nota: non si arriva a una scala per l'alpaca raccogliendo fotografie.

Ci risparmia di annunciare, come stanno facendo altri, che «stiamo lavorando a una scala del dolore per l'alpaca» come se fosse questione di raccogliere fotografie. La sequenza che ha prodotto le scale a evidenza alta di questa revisione è nota e ha quattro gradini, e il primo non è fotografico.

Primo gradino: l'anatomia. EquiFACS — Wathan J, Burrows AM, Waller BM, McComb K (2015), PLoS ONE 10(8):e0131738, PMID 26244573 (esiste un erratum, PLoS ONE 10(9):e0137818, PMID 26336096: chi cita EquiFACS cita anche la correzione) — non nasce dall'osservazione, ma dall'indagine della muscolatura facciale sottostante, e solo dopo dall'analisi del comportamento su video. È il gradino che rende un sistema di codifica verificabile invece che descrittivo. Per alpaca e lama questo gradino non è mai stato salito da nessuno. Richiede un anatomo comparato e materiale da dissezione, e da solo vale mesi di lavoro.

Secondo gradino: un contesto doloroso noto e controllato. La Horse Grimace Scale (Dalla Costa E, Minero M, Lebelt D, Stucke D, Canali E, Leach MC, 2014, PLoS ONE 9(3):e92281 — quaranta stalloni castrati chirurgicamente, due gruppi di analgesia, n = 19 e n = 21, più sei cavalli di controllo dell'anestesia) e la Donkey Grimace Scale usano entrambe la castrazione chirurgica: evento programmabile, con un prima e un dopo, con un livello di analgesia manipolabile.

Terzo gradino: la codifica in cieco, con affidabilità calcolata e prestazioni diagnostiche contro uno stato noto. Qui sta l'avvertimento che questa scheda esiste per consegnare, e viene dall'asino. Orth EK, Navas González FJ, Iglesias Pastrana C, Berger JM, Le Jeune SS, Davis EW, McLean AK (2020), Animals 10(8):1411, PMID 32823676: nove asini maschi adulti castrati, 54 fotografie pre- e post-operatorie, osservatori con esperienza da minima a estesa. L'affidabilità è eccellente — Cronbach's α > 0,70 intra-osservatore,

0,90 per il panel, affidabilità inter-osservatore del panel 0,97. Le prestazioni

diagnostiche sono appena sopra il caso: sensibilità 63,18%, specificità 62,07%, accuratezza 62,60% — e gli autori le attribuiscono agli indicatori più significativi, che risultano essere l'aspetto generale e la postura anomala, non le sole unità facciali. Livello di esperienza, conoscenza e genere degli osservatori influenzano significativamente (p < 0,001) la capacità di punteggiare correttamente.

Questa è la lezione, e va imparata prima di spendere un euro: un'alta affidabilità inter-osservatore non è una validazione. Significa che più persone vedono la stessa cosa; non significa che quella cosa sia il dolore. Lo stesso disegno che sul cavallo ha prodotto uno strumento a evidenza alta, applicato a una specie meno espressiva, ha prodotto uno strumento a evidenza bassa (EQUUS-Donkey-FAP, nella tabella qui sopra).

Quarto gradino: la valutazione esterna delle proprietà di misura — che è esattamente questo articolo. È il gradino che separa «abbiamo una scala» da «abbiamo uno strumento», e arriva sempre, con COSMIN in mano e senza riguardi.

Che cosa ci aspettiamo, se lo facessimo noi. Il camelide sudamericano è un animale preda, con la faccia coperta di fibra, con un repertorio espressivo che nessuno ha ancora descritto, e con il freezing come risposta dominante al contenimento. Non c'è alcuna ragione di aspettarsi che renda più dell'asino. Ci sono diverse ragioni per aspettarsi che renda meno, e chi finanzia il progetto deve saperlo prima, non dopo.

La nostra posizione, quindi. Una scala facciale per l'alpaca non è la prima cosa da fare. La prima cosa da fare è lo studio anatomico, che è più economico, non ha rischio di risultato nullo, ed è un lavoro pubblicabile in sé. La seconda è la codifica comportamentale multi-segno in contesti già disponibili (tosatura, visita, isolamento breve) con tre osservatori indipendenti in cieco e affidabilità calcolata — il gradino che, ad oggi, nessuno studio sui camelidi ha mai completato. La faccia viene dopo, o non viene.

Valutazione a stelle

Asse	Voto	Motivazione
A · Qualità scientifica	★★★★☆	Protocollo registrato prima della conduzione (SyRF #21-November-2019), reporting PRISMA dichiarato, valutazione COSMIN su sei categorie, estrazione da due ricercatori indipendenti, gradazione esplicita della forza dell'evidenza. La quinta stella richiede che «nessun conflitto sia non dichiarato»: finanziamento e conflitti non sono verificabili nel record accessibile, e il gruppo autore ha sviluppato una delle scale giudicate.
B · Utilità clinica	★★☆☆☆	Per chi cura camelidi il risultato azionabile è un'assenza: nessuno strumento da applicare. Suggerisce quale estrapolazione è meno peggio (cavallo) e la marca come ipotesi da verificare, non da applicare. Nessuna dose, via o protocollo.
C · Valore didattico	★★★★☆	Insegna, con dodici casi documentati, la distinzione fra affidabilità e validità, e mostra che la validità di criterio è la proprietà che manca quasi ovunque. È materiale da corso, non solo da consultazione.
D · Rilevanza per la specie	★☆☆☆☆	I camelidi non compaiono fra le nove specie né nella discussione. Tutto ciò che questa scheda dice sui camelidi viene da un'assenza, da una lacuna dichiarata in un secondo articolo e dal contesto — non da questo studio. La griglia CRL impone la stella singola, e la scheda lo dichiara.

Nessun voto complessivo, per costruzione: A = 4 e D = 1 non sono una contraddizione, sono l'informazione. Un ottimo articolo che sulla nostra specie non dice niente.

Bottom line

Si può concludere che esistono dodici grimace scale sviluppate per nove specie — topo, ratto, coniglio, cavallo, suinetto, pecora/agnello, furetto, gatto, asino — e che nessuna di esse riguarda un camelide; che quattro scale su dodici raggiungono un livello di evidenza complessivo alto (topo, ratto, cavallo, gatto) e tre su dodici restano basso, fra queste entrambi gli strumenti della famiglia EQUUS-FAP, cioè quelli degli equidi che questo fascicolo indica come modello; e che, fra le sei proprietà valutate con COSMIN, la validità di costrutto è la più documentata mentre affidabilità e le altre forme di validità restano sotto-studiate, con variabilità considerevole fra le scale sia nello sviluppo sia nelle proprietà riportate.

Non si può concludere da questo articolo nulla sui camelidi: non compaiono fra le nove specie né nella discussione, e un'assenza da un elenco di strumenti non è un accertamento. Non si può concludere che la lacuna sia stata misurata: che esista lo dice un secondo articolo (Tomacheuski 2023, venti strumenti per tre sole specie — bovino, ovino, suino), dove è una lacuna dichiarata e non un risultato, perché il termine di ricerca era camel* e nessuno studio sui camelidi sudamericani è stato incluso. Non si può concludere che la Horse Grimace Scale sia utilizzabile sull'alpaca: la vicinanza per taglia e per condizione di animale preda è un'ipotesi redazionale da scrivere in cartella come tale, non un dato di questa revisione. Non si può verificare, su ciò che questa scheda ha letto, l'elenco dei limiti dichiarati dagli autori, il finanziamento, i conflitti di interesse, il diagramma di flusso PRISMA, le banche dati interrogate e le lingue incluse: l'articolo è in abbonamento e non depositato in PMC, e la scheda li marca da verificare sul testo pieno — con l'avvertenza che il gruppo autore ha sviluppato una delle quattro scale a evidenza alta. E non viene da questo studio né il primato del freezing nel camelide sotto contenimento, né la sequenza in quattro gradini, né l'accuratezza del 62,60% dello strumento sull'asino: sono materiale portato da altre fonti dentro il commento dell'associazione, che peraltro tratta come un unico oggetto la «Donkey Grimace Scale» di Orth 2020 e l'EQUUS-Donkey-FAP della tabella, senza che il testo letto ne dichiari l'identità.

Limitations

Declared by the authors. The authors state that the review identified gaps in knowledge on measurement properties, and indicate psychometric testing and refinement of instruments as the two open fronts. This is not a list of limitations of their own work: it is a judgment on the field. An explicit list of the limitations of the review itself cannot be verified without the full text, which is subscription-access → to be checked against the full text.

Added by the editors.

• The review assesses the instruments that exist, and therefore can say nothing about species that have none. The absence of camelids from this article is weak information — it is an absence from a list, not a finding — and it becomes strong only when read together with the stated gap in Tomacheuski 2023 and the exclusion search on Europe PMC reported in chapter 02 of the KT.
• COSMIN originates in human medicine for instruments measuring patient-reported outcomes. Applying it to veterinary instruments is methodologically reasonable and by now customary, but it remains an adaptation: in human medicine criterion validity anchors to what the patient reports, which does not exist in veterinary medicine. This is the structural reason why criterion validity is the least documented property.
• The count of «nine species» is a count of scales, not of literature. Two of the twelve scales concern the same species (sheep), and two the same family (equids).

Funding: the Europe PMC record classifies the article as «Research Support, Non-U.S. Gov't», but the funding statement is not readable in the accessible record, because the article is subscription-access and not deposited in PMC → to be checked against the full text.

Conflicts of interest: not verifiable for the same reason → to be checked against the full text. It should be noted that the Montréal group is the same one that developed the Feline Grimace Scale, one of the four scales to which the review attributes high evidence. This is not an accusation: it is information the reader has the right to have together with the result, not afterward.

What is missing relative to the reporting standard (PRISMA 2020). From the abstract and the record, the following cannot be verified: the flow diagram with the numbers of records found, excluded and included; the databases searched with strings and dates; the languages included and excluded. They are in all likelihood present in the full text — the review states that it follows PRISMA — but this card has not seen them and does not assert them.

◆ ASSOCIATION COMMENTARY

Camelid Research Studies APS — CRL editorial staff · 31/08/2026

The sequence that leads to a pain scale with high evidence has four rungs and is known: one does not arrive at a scale for the alpaca by collecting photographs.

It spares us from announcing, as others are doing, that «we are working on a pain scale for the alpaca» as if it were a matter of collecting photographs. The sequence that produced the high-evidence scales of this review is known and has four rungs, and the first is not photographic.

First rung: anatomy. EquiFACS — Wathan J, Burrows AM, Waller BM, McComb K (2015), PLoS ONE 10(8):e0131738, PMID 26244573 (an erratum exists, PLoS ONE 10(9):e0137818, PMID 26336096: whoever cites EquiFACS also cites the correction) — does not arise from observation, but from investigation of the underlying facial musculature, and only afterward from video-based behavioral analysis. It is the rung that makes a coding system verifiable rather than descriptive. For alpaca and llama this rung has never been climbed by anyone. It requires a comparative anatomist and dissection material, and by itself is worth months of work.

Second rung: a known and controlled painful context. The Horse Grimace Scale (Dalla Costa E, Minero M, Lebelt D, Stucke D, Canali E, Leach MC, 2014, PLoS ONE 9(3):e92281 — forty stallions surgically castrated, two analgesia groups, n = 19 and n = 21, plus six control horses for anesthesia) and the Donkey Grimace Scale both use surgical castration: a schedulable event, with a before and an after, with a manipulable level of analgesia.

Third rung: blind coding, with reliability calculated and diagnostic performance against a known state. Here lies the warning that this card exists to deliver, and it comes from the donkey. Orth EK, Navas González FJ, Iglesias Pastrana C, Berger JM, Le Jeune SS, Davis EW, McLean AK (2020), Animals 10(8):1411, PMID 32823676: nine adult male donkeys castrated, 54 pre- and post-operative photographs, observers with experience ranging from minimal to extensive. Reliability is excellent — Cronbach's α > 0.70 intra-observer, > 0.90 for the panel, panel inter-observer reliability 0.97. Diagnostic performance is just above chance: sensitivity 63.18%, specificity 62.07%, accuracy 62.60% — and the authors attribute these to the most significant indicators, which turn out to be general appearance and abnormal posture, not the facial action units alone. Observers' level of experience, knowledge and gender significantly influence (p < 0.001) the ability to score correctly.

This is the lesson, and it must be learned before spending a single euro: high inter-observer reliability is not a validation. It means that more people see the same thing; it does not mean that thing is pain. The same design that on the horse produced a high-evidence instrument, applied to a less expressive species, produced a low-evidence instrument (EQUUS-Donkey-FAP, in the table above).

Fourth rung: external evaluation of the measurement properties — which is exactly this article. It is the rung that separates «we have a scale» from «we have an instrument», and it always arrives, COSMIN in hand and without mercy.

What we would expect, if we were to do it. The South American camelid is a prey animal, with the face covered in fiber, with an expressive repertoire that no one has yet described, and with freezing as the dominant response to restraint. There is no reason to expect it to perform better than the donkey. There are several reasons to expect it to perform worse, and whoever funds the project must know this beforehand, not afterward.

Our position, therefore. A facial scale for the alpaca is not the first thing to do. The first thing to do is the anatomical study, which is cheaper, carries no risk of a null result, and is publishable work in itself. The second is multi-sign behavioral coding in already available contexts (shearing, examination, brief isolation) with three independent blind observers and calculated reliability — the rung that, to date, no study on camelids has ever completed. The face comes after, or does not come at all.

Star rating

Axis	Score	Rationale
A · Scientific quality	★★★★☆	Protocol registered before conduct (SyRF #21-November-2019), declared PRISMA reporting, COSMIN assessment across six categories, extraction by two independent researchers, explicit grading of the strength of evidence. The fifth star requires that «no conflict be undeclared»: funding and conflicts are not verifiable in the accessible record, and the author group developed one of the scales judged.
B · Clinical utility	★★☆☆☆	For those caring for camelids the actionable result is an absence: no instrument to apply. It suggests which extrapolation is least bad (horse) and marks it as a hypothesis to be verified, not applied. No dose, route or protocol.
C · Educational value	★★★★☆	It teaches, with twelve documented cases, the distinction between reliability and validity, and shows that criterion validity is the property missing almost everywhere. It is course material, not just reference material.
D · Relevance to the species	★☆☆☆☆	Camelids do not appear among the nine species nor in the discussion. Everything this card says about camelids comes from an absence, from a stated gap in a second article, and from context — not from this study. The CRL grid mandates the single star, and the card declares it.

No overall score, by design: A = 4 and D = 1 are not a contradiction, they are the information. An excellent article that says nothing about our species.

Bottom line

It can be concluded that there exist twelve grimace scales developed for nine species — mouse, rat, rabbit, horse, piglet, sheep/lamb, ferret, cat, donkey — and that none of them concerns a camelid; that four scales out of twelve reach an overall high level of evidence (mouse, rat, horse, cat) and three out of twelve remain low, among these both instruments of the EQUUS-FAP family, i.e. those of the equids that this issue indicates as the model; and that, among the six properties assessed with COSMIN, construct validity is the most documented while reliability and the other forms of validity remain understudied, with considerable variability among the scales both in development and in the properties reported.

It cannot be concluded from this article anything about camelids: they do not appear among the nine species nor in the discussion, and an absence from a list of instruments is not a finding. It cannot be concluded that the gap has been measured: that it exists is stated by a second article (Tomacheuski 2023, twenty instruments for three species only — cattle, sheep, pig), where it is a stated gap and not a result, because the search term was camel* and no study on South American camelids was included. It cannot be concluded that the Horse Grimace Scale is usable on the alpaca: the closeness in size and in prey animal condition is an editorial hypothesis to be recorded in the chart as such, not a data point of this review. It cannot be verified, from what this card has read, the list of limitations declared by the authors, the funding, the conflicts of interest, the PRISMA flow diagram, the databases searched and the languages included: the article is subscription-access and not deposited in PMC, and the card marks them to be checked against the full text — with the caveat that the author group developed one of the four high-evidence scales. And neither the primacy of freezing in the restrained camelid, nor the four-rung sequence, nor the 62.60% accuracy of the instrument on the donkey come from this study: they are material brought in from other sources within the association's commentary, which moreover treats as a single object the «Donkey Grimace Scale» of Orth 2020 and the EQUUS-Donkey-FAP of the table, without the read text declaring their identity.

Messaggi da portare a casa

1. Per alpaca e lama non esiste alcuna scala validata del dolore basata sull'espressione facciale, e non esiste il gradino anatomico che la renderebbe possibile. Chi ne offre una sta offrendo un'ipotesi.
2. Le quattro scale a evidenza alta sono topo, ratto, cavallo e gatto. La Horse Grimace Scale è la più vicina per taglia e condizione; resta una scala per il cavallo, e applicarla a un camelide è un'assunzione da scrivere in cartella.
3. Alta affidabilità non è validazione. L'asino ha un panel con affidabilità 0,97 e una accuratezza diagnostica del 62,60%: più persone vedono la stessa cosa, ma quella cosa non è il dolore.
4. La lacuna sui camelidi è dichiarata dagli autori stessi, nella revisione gemella del 2023, e su richiesta esplicita di un revisore che ha chiesto conto di lama e alpaca. Non è un'estrapolazione nostra: è scritta.
5. Il freezing rende il camelide un caso difficile in partenza. Nella specie il segno dominante sotto visita è l'immobilità, e nessuno degli strumenti esistenti è stato costruito su una risposta di quel tipo.

Take-home messages

1. For alpaca and llama no validated pain scale based on facial expression exists, and the anatomical rung that would make one possible does not exist either. Whoever offers one is offering a hypothesis.
2. The four high-evidence scales are mouse, rat, horse and cat. The Horse Grimace Scale is the closest in size and condition; it remains a scale for the horse, and applying it to a camelid is an assumption to be recorded in the chart.
3. High reliability is not validation. The donkey has a panel with reliability 0.97 and a diagnostic accuracy of 62.60%: more people see the same thing, but that thing is not pain.
4. The gap concerning camelids is stated by the authors themselves, in the twin review of 2023, and at the explicit request of a reviewer who asked about llama and alpaca. It is not an extrapolation of ours: it is written.
5. Freezing makes the camelid a difficult case from the start. In the species the dominant sign under examination is immobility, and none of the existing instruments was built on a response of that kind.

Citazione completa

Evangelista MC, Monteiro BP, Steagall PV. Measurement properties of grimace scales for pain assessment in nonhuman mammals: a systematic review. Pain. 2022;163(6):e697-e714. DOI 10.1097/j.pain.0000000000002474. PMID 34510132. PMCID non disponibile.

Full citation

Evangelista MC, Monteiro BP, Steagall PV. Measurement properties of grimace scales for pain assessment in nonhuman mammals: a systematic review. Pain. 2022;163(6):e697-e714. DOI 10.1097/j.pain.0000000000002474. PMID 34510132. PMCID not available.

Schede CRL correlate

CRL-D-03 (indicatori fisiologici di stress nell'alpaca: che cosa si misura oggi, in assenza di una scala del dolore) · CRL-D-02 (l'unico punteggio clinico d'uso corrente nella specie, e la sua concordanza fra osservatori) · CRL-D-05 (perché la misura sull'animale è già prescritta dalla norma italiana negli IAA).

Scheda CRL-D-01 · versione 1.0 · 31/08/2026 · sintetizza una fonte sola, non un corpo di letteratura. Non è stato cercato, e quindi non è escluso, che esistano lavori successivi al 2022 su scale del dolore in camelidi: la ricerca per esclusione riportata nel capitolo 02 della KT (Europe PMC, camelid/alpaca/llama × facial expression/grimace/facial action) è del 31/08/2026 e non ha restituito risultati pertinenti.

Related CRL cards

CRL-D-03 (physiological stress indicators in the alpaca: what is measured today, in the absence of a pain scale) · CRL-D-02 (the only clinical score currently in use in the species, and its inter-observer agreement) · CRL-D-05 (why measurement on the animal is already prescribed by Italian law in animal-assisted interventions).

Card CRL-D-01 · version 1.0 · 31/08/2026 · synthesizes a single source, not a body of literature. It has not been searched, and therefore it is not excluded, whether works subsequent to 2022 on pain scales in camelids exist: the exclusion search reported in chapter 02 of the KT (Europe PMC, camelid/alpaca/llama × facial expression/grimace/facial action) is dated 31/08/2026 and returned no relevant results.