CRL-J-03 · Indagine epidemiologica sulle mortalità indotte dal verme meningeo nei piccoli ruminanti e nei camelidi nell'arco di 19 anni

Esclapon de Villeneuve, Camilla

Il sitoThe site · La collanaThe series · Clinica specialisticaSpecialist clinical practice

CRL-J-03CRL-J-03

Neurologia dei camelidiCamelid neurology

Indagine epidemiologica sulle mortalità indotte dal verme meningeo nei piccoli ruminanti e nei camelidi nell'arco di 19 anniEpidemiological Investigation of Meningeal Worm-Induced Mortalities in Small Ruminants and Camelids Over a 19 Year Period

Titolo originale: Epidemiological Investigation of Meningeal Worm-Induced Mortalities in Small Ruminants and Camelids Over a 19 Year PeriodItalian title (editorial translation): Indagine epidemiologica sulle mortalità indotte dal verme meningeo nei piccoli ruminanti e nei camelidi nell'arco di 19 anni

Rivista:Journal: Frontiers in Veterinary Science 2022;9:859028Frontiers in Veterinary Science 2022;9:859028
DOI:DOI: 10.3389/fvets.2022.85902810.3389/fvets.2022.859028
Specie:Species: 5.617 necroscopie (212 lama, 563 alpaca, 2.214 capre, 2.628 pecore), 64 casi confermati — Minnesota, 2001-20195,617 necropsies (212 llamas, 563 alpacas, 2,214 goats, 2,628 sheep), 64 confirmed cases — Minnesota, 2001-2019
Tipo di studio:Study type: studio osservazionale retrospettivo su sorveglianza passiva, con modello bayesiano circolare misto multilivelloretrospective observational study on passive surveillance, with a multilevel mixed circular Bayesian model

Valutazione redazionale, quattro assi separatiEditorial rating, four separate axes

AQualità scientifica3/5
BUtilità clinica2/5
CValore didattico4/5
DRilevanza per la specie2/5

Che cosa misurano i quattro assi

A · Qualità scientifica: La domanda è ben posta? I metodi sono dichiarati? La statistica è appropriata? La conclusione sta dentro i dati?
B · Utilità clinica: Serve a chi ha l’animale davanti, oggi.
C · Valore didattico: Insegna qualcosa a chi studia la materia.
D · Rilevanza per la specie: Riguarda davvero i camelidi, o è un risultato preso in prestito da un’altra specie?

Ogni asse vale da 1 a 5 stelle e porta la sua motivazione scritta. Le stelle dell’indice sono la media dei quattro, arrotondata.

What the four axes measure

A · Scientific quality: Is the question well posed? Are the methods stated? Is the statistics appropriate? Does the conclusion stay within the data?
B · Clinical usefulness: Useful to whoever has the animal in front of them, today.
C · Teaching value: Does it teach something to those studying the subject?
D · Relevance to the species: Is it really about camelids, or a result borrowed from another species?

Each axis is worth 1 to 5 stars and carries its written reason. The stars in the index are the rounded average of the four.

Questa scheda si cita col suo codice CRL-J-03 e col suo indirizzo, che non cambia: camelidi.com/collana/CRL-J-03.html. Il titolo può essere corretto, l'indirizzo no.Cite this record by its code CRL-J-03 and by its address, which does not change: camelidi.com/collana/CRL-J-03.html. The title may be corrected; the address will not.

Commento dell'associazione

◆ COMMENTO DELL'ASSOCIAZIONE
Camelid Research Studies APS — redazione CRL · 20/09/2026
Questa è l'unica scheda del fascicolo che un veterinario italiano deve imparare a leggere al contrario. Tutte le altre quattro descrivono qualcosa che può entrare nel suo ambulatorio. Questa descrive un ciclo biologico che in Europa non si chiude: Parelaphostrongylus tenuis ha come ospite definitivo il cervo dalla coda bianca, che è nordamericano, e come ospiti intermedi i gasteropodi terrestri. Senza il primo anello, la catena non parte. Il 9,91 % dei lama non è un rischio italiano, e non lo diventa citandolo.
Allora perché schedarlo. Per tre ragioni, e nessuna è la curiosità. (a) Perché la letteratura clinica sui camelidi è nordamericana, e la meningoencefalite da verme meningeo vi occupa uno spazio enorme. Un veterinario che si formi sui manuali e sugli articoli disponibili si costruisce una lista differenziale in cui, davanti a un lama atassico, P. tenuis sta in alto. In Italia sta fuori, e sapere perché sta fuori è ciò che impedisce di rimetterlo dentro la volta che qualcuno lo nomina con sicurezza. (b) Perché il vuoto che lascia va riempito con qualcosa. Il capitolo 10 §4.1 della KT lo dice con la precisione che serve: in Europa la nicchia dei nematodi neurotropi dei cervidi è occupata da un genere diverso, Elaphostrongylus; nelle 223 necroscopie tedesche di camelidi non compare nessun caso di P. tenuis, mentre compaiono encefaliti e meningiti di altra natura; e nessuno studio ha mai cercato larve migranti neurali nei camelidi europei. La domanda è aperta, non risolta in negativo — e questa distinzione è l'unica cosa onesta che si possa dire oggi a un allevatore che chiede se il suo lama rischi. (c) Perché è un caso di scuola su come si legge un denominatore, e questo si impara meglio su un numero che non fa paura.
Il numero da ricordare non è il 9,91 %: è il rapporto fra le specie. Sullo stesso pool di necroscopie, con gli stessi patologi e gli stessi criteri, i camelidi stanno a 5-10 % e i piccoli ruminanti sotto l'1 %. Un fattore fra dieci e sessanta volte, in una tabella dove tutto il resto è tenuto costante. Quel rapporto non dipende dal denominatore, perché il denominatore è lo stesso per tutti e quattro; e coincide con l'ordine di suscettibilità osservato nelle infezioni sperimentali — lama, alpaca, capra, pecora. È il tipo di risultato che sopravvive alla critica che abbiamo appena fatto al resto dell'articolo, ed è il motivo per cui questa scheda assegna tre stelle piene sull'asse A.
La lezione metodologica che vale oltre il verme meningeo. Gli autori fanno, su un punto, una cosa che quasi nessuno fa: si rifiutano di chiamare "stagione del contagio" la stagione delle morti. Il loro modello trova il picco fra ottobre e dicembre; loro sottraggono l'incubazione nota e concludono che il contagio è avvenuto a fine estate, e quindi che la prevenzione va fatta a luglio e agosto, cioè quando non muore nessuno e nessuno pensa al problema. Questo ragionamento — il picco degli eventi non è il picco della causa — si applica pari pari alla coccidiosi del cria, alle parassitosi gastrointestinali e a ogni malattia con un periodo di incubazione lungo. È trasferibile in Europa anche se il parassita non lo è.
Che cosa cambia per un veterinario in Italia, oggi. Tre cose. (a) Davanti a un camelide con segni neurologici progressivi, la domanda da fare al proprietario non è "ha mangiato lumache": è da dove viene l'animale, e da quanto è qui. Il serbatoio è nordamericano; l'animale importato da adulto è l'unica via per cui quella storia potrebbe avere senso, e resta remota. (b) Il vuoto lasciato da P. tenuis nella lista differenziale va riempito con ciò che in Europa è documentato: listeriosi, polioencefalomalacia, tetano, atassia da carenza di rame, trauma, malformazioni congenite — tutte trattate nel capitolo 10 §4 con le loro fonti — e con la consapevolezza che Elaphostrongylus nei camelidi europei non è mai stato cercato. (c) Quando si legge un tasso, si cerca il denominatore prima del numero. Qui il denominatore è «gli animali che qualcuno ha pagato per far necroscopare», che è una popolazione selezionata per gravità, per valore dell'animale e per disponibilità economica del proprietario.
Che cosa questa scheda non può dirvi. Quale sia la prevalenza di P. tenuis nei camelidi — nemmeno in Minnesota: gli autori stessi scrivono di non aver trovato alcuno studio di prevalenza negli alpaca —; se un trattamento funzioni, perché questo studio non ne ha valutato nessuno; e se esista un rischio analogo in Europa, perché la domanda non è mai stata posta a un camelide europeo. Chi volesse porla, il disegno è esattamente quello di questo articolo, applicato a un laboratorio diagnostico italiano.

Association's comment

◆ ASSOCIATION'S COMMENT
Camelid Research Studies APS — CRL editorial team · 20/09/2026
This is the only card in this issue that an Italian veterinarian must learn to read backwards. All the other four describe something that can walk into their clinic. This one describes a biological cycle that does not close in Europe: Parelaphostrongylus tenuis has the white-tailed deer as its definitive host, which is North American, and terrestrial gastropods as intermediate hosts. Without the first link, the chain never starts. The 9.91% figure for llamas is not an Italian risk, and does not become one by citing it.
So why include it. For three reasons, and none of them is curiosity. (a) Because the clinical literature on camelids is North American, and meningoencephalitis from meningeal worm occupies an enormous space in it. A veterinarian who trains on the available manuals and articles builds a differential list in which, faced with an ataxic llama, P. tenuis ranks high. In Italy it ranks outside, and knowing why it ranks outside is what prevents putting it back in the moment someone names it with confidence. (b) Because the gap it leaves must be filled with something. Chapter 10 §4.1 of the KT states it with the precision needed: in Europe the niche of neurotropic cervid nematodes is occupied by a different genus, Elaphostrongylus; in the 223 German camelid necropsies no case of P. tenuis appears, while encephalitis and meningitis of other kinds do; and no study has ever searched for migrating neural larvae in European camelids. The question is open, not resolved in the negative — and this distinction is the only honest thing that can be said today to a breeder who asks whether their llama is at risk. (c) Because it is a textbook case in how to read a denominator, and this is best learned on a figure that is not frightening.
The number to remember is not the 9.91%: it is the ratio between the species. On the same pool of necropsies, with the same pathologists and the same criteria, camelids stand at 5-10% and small ruminants below 1%. A factor of ten to sixty times, in a table where everything else is held constant. That ratio does not depend on the denominator, because the denominator is the same for all four species; and it coincides with the order of susceptibility observed in experimental infections — llama, alpaca, goat, sheep. This is the kind of result that survives the criticism just leveled at the rest of the article, and it is the reason this card assigns a full three stars on axis A.
The methodological lesson that holds beyond meningeal worm. On one point the authors do something almost no one does: they refuse to call the season of deaths "the season of contagion." Their model finds the peak between October and December; they subtract the known incubation period and conclude that contagion occurred in late summer, and therefore that prevention must be done in July and August, that is, when no one is dying and no one is thinking about the problem. This reasoning — the peak of events is not the peak of the cause — applies equally well to cria coccidiosis, gastrointestinal parasitoses and any disease with a long incubation period. It is transferable to Europe even though the parasite is not.
What changes for a veterinarian in Italy, today. Three things. (a) Faced with a camelid with progressive neurological signs, the question to ask the owner is not "has it eaten snails": it is where the animal comes from, and how long it has been here. The reservoir is North American; an animal imported as an adult is the only way that history could make sense, and it remains remote. (b) The gap left by P. tenuis in the differential list must be filled with what is documented in Europe: listeriosis, polioencephalomalacia, tetanus, copper-deficiency ataxia, trauma, congenital malformations — all covered in chapter 10 §4 with their sources — and with the awareness that Elaphostrongylus in European camelids has never been looked for. (c) When reading a rate, look for the denominator before the number. Here the denominator is «the animals someone paid to have necropsied», which is a population selected for severity, for the animal's value and for the owner's financial means.
What this card cannot tell you. What the prevalence of P. tenuis is in camelids — not even in Minnesota: the authors themselves write that they found no prevalence study in alpacas; — whether a treatment works, because this study evaluated none; and whether an analogous risk exists in Europe, because the question has never been asked of a European camelid. Anyone wishing to ask it, the design is exactly that of this article, applied to an Italian diagnostic laboratory.

1 · Titolo originale

«Epidemiological Investigation of Meningeal Worm-Induced Mortalities in Small Ruminants and Camelids Over a 19 Year Period»

Titolo integrale, non troncato, identico in PubMed, Europe PMC e Crossref (interrogati il 20/09/2026).

1 · Original title

«Epidemiological Investigation of Meningeal Worm-Induced Mortalities in Small Ruminants and Camelids Over a 19 Year Period»

Full, untruncated title, identical in PubMed, Europe PMC and Crossref (queried on 20/09/2026).

2 · Titolo in italiano

(traduzione redazionale) «Indagine epidemiologica sulle mortalità indotte dal verme meningeo nei piccoli ruminanti e nei camelidi nell'arco di 19 anni».

2 · Italian title

(editorial translation) «Indagine epidemiologica sulle mortalità indotte dal verme meningeo nei piccoli ruminanti e nei camelidi nell'arco di 19 anni».

3 · Autori

Elenco completo, cinque autori, nell'ordine e nella forma del record:

Keane Charlena · Marchetto Katherine M. · Oliveira-Santos Luiz Gustavo R. · Wünschmann Arno · Wolf Tiffany M.

Nessun ORCID è registrato per nessuno dei cinque autori, né in Crossref né in PubMed. La grafia «Wünschmann» con la dieresi è quella del record: PubMed la codifica come entità (Wünschmann) e Crossref la stampa direttamente; è lo stesso nome, e la scheda usa la forma corretta.

Affiliazioni per singolo autore, come registrate in PubMed e stampate nel testo pieno:

Department of Veterinary Population Medicine, University of Minnesota, St. Paul, MN, Stati Uniti: tutti e cinque;
Department of Ecology, BioScience Institute, Federal University of Mato Grosso do Sul, Campo Grande, Brasile: Oliveira-Santos (seconda affiliazione).

Wünschmann è patologo del laboratorio diagnostico da cui vengono i dati: il testo pieno dichiara che «AW, KM e CK hanno raccolto i dati» e ringrazia «tutti i diagnostici e i patologi del VDL che hanno eseguito le necroscopie negli anni». Non è un dettaglio di cortesia: significa che gli autori hanno letto referti scritti, in gran parte, da colleghi della propria struttura.

3 · Authors

Complete list, five authors, in the order and form of the record:

Keane Charlena · Marchetto Katherine M. · Oliveira-Santos Luiz Gustavo R. · Wünschmann Arno · Wolf Tiffany M.

No ORCID is registered for any of the five authors, neither in Crossref nor in PubMed. The spelling «Wünschmann» with the umlaut is the one in the record: PubMed encodes it as an entity (Wünschmann) and Crossref prints it directly; it is the same name, and the card uses the correct form.

Affiliations for each author, as recorded in PubMed and printed in the full text:

Department of Veterinary Population Medicine, University of Minnesota, St. Paul, MN, United States: all five;
Department of Ecology, BioScience Institute, Federal University of Mato Grosso do Sul, Campo Grande, Brazil: Oliveira-Santos (second affiliation).

Wünschmann is a pathologist at the diagnostic laboratory the data comes from: the full text states that «AW, KM and CK collected the data» and thanks «all the diagnosticians and pathologists at the VDL who performed necropsies over the years». This is not a courtesy detail: it means the authors read reports written, largely, by colleagues at their own institution.

4 · Affiliazione dell'autore corrispondente

Marchetto Katherine M. — Department of Veterinary Population Medicine, University of Minnesota, St. Paul, MN, Stati Uniti — posta elettronica [email protected].

Dichiarata per esteso nel testo pieno («*\Correspondence: Katherine M. Marchetto»): l'autore corrispondente è il secondo della lista, non il primo, e la scheda lo registra perché chi deduce la corrispondenza dall'ordine degli autori qui sbaglierebbe. L'indirizzo di corrispondenza è personale e non istituzionale, ed è lo stesso a cui il testo pieno rimanda per le richieste di accesso ai dati (campo 21).

4 · Corresponding author affiliation

Marchetto Katherine M. — Department of Veterinary Population Medicine, University of Minnesota, St. Paul, MN, United States — email [email protected].

Stated in full in the full text («*\Correspondence: Katherine M. Marchetto»): the corresponding author is second on the list, not first, and the card records this because a reader who infers correspondence from author order here would be wrong. The correspondence address is personal, not institutional, and is the same one the full text refers to for data access requests (field 21).

5 · Rivista · anno · volume · fascicolo · pagine

Frontiers in Veterinary Science, 2022, volume 9, senza numero di fascicolo, articolo 859028.

Pubblicazione elettronica: 6 aprile 2022 — data concorde in Crossref (published-online), PubMed esummary (epubdate) ed Europe PMC (firstPublicationDate). La rivista è solo elettronica e non ha un fascicolo a stampa: il campo published-print di Crossref è vuoto, e non va riempito per analogia. Il testo pieno riporta inoltre le date del processo editoriale: ricevuto 20/01/2022, accettato 14/03/2022.

5 · Journal · year · volume · issue · pages

Frontiers in Veterinary Science, 2022, volume 9, no issue number, article 859028.

Electronic publication: 6 April 2022 — a date agreed upon by Crossref (published-online), PubMed esummary (epubdate) and Europe PMC (firstPublicationDate). The journal is electronic only and has no print issue: Crossref's published-print field is empty, and should not be filled in by analogy. The full text also reports the editorial process dates: received 20/01/2022, accepted 14/03/2022.

6 · Identificatori

DOI 10.3389/fvets.2022.859028
PMID 35464381
PMCID PMC9020814 — testo completo libero: sì. Europe PMC (resultType=core, 20/09/2026) riporta isOpenAccess: Y, inEPMC: Y, inPMC: Y, hasPDF: Y, license: cc by.
ORCID dell'autore corrispondente: non disponibile — Marchetto Katherine M. non ha ORCID registrato in nessuno dei record consultati.
Testo pieno letto: sì, via Europe PMC fullTextXML, il 20/09/2026, compresa la Tabella 1 (mortalità per specie) e l'intera sezione dei metodi statistici. Non lette le due tabelle e la figura supplementari (Supplementary Table 1 e 2, Supplementary Figure 1), che restano sul sito dell'editore → [DA VERIFICARE SUL TESTO PIENO] per i dati che vi sono contenuti (dettaglio per sesso e per classe d'età, distribuzioni a posteriori dei parametri).

6 · Identifiers

DOI 10.3389/fvets.2022.859028
PMID 35464381
PMCID PMC9020814 — free full text: yes. Europe PMC (resultType=core, 20/09/2026) reports isOpenAccess: Y, inEPMC: Y, inPMC: Y, hasPDF: Y, license: cc by.
Corresponding author's ORCID: not available — Marchetto Katherine M. has no ORCID registered in any of the consulted records.
Full text read: yes, via Europe PMC fullTextXML, on 20/09/2026, including Table 1 (mortality by species) and the entire statistical methods section. Not read: the two supplementary tables and the supplementary figure (Supplementary Table 1 and 2, Supplementary Figure 1), which remain on the publisher's site → [TO BE CHECKED AGAINST THE FULL TEXT] for the data they contain (breakdown by sex and age class, posterior distributions of the parameters).

7 · Stato della rivista

Verificato il 20/09/2026. Frontiers in Veterinary Science: ISSN 2297-1769 (elettronico; la rivista è nativa digitale e non ha ISSN di stampa); NLM ID 101666658; editore Frontiers Media SA. PubMed: sì. Il record di Europe PMC per questo articolo non porta il sottoinsieme Index Medicus, a differenza dei record di CRL-J-01, J-02 e J-04. DOAJ: sì — interrogata l'API DOAJ su issn:2297-1769 il 20/09/2026: 1 risultato, licenza registrata CC BY. Rivista interamente ad accesso aperto. È una sede appropriata per un lavoro di epidemiologia veterinaria, e l'articolo è stato pubblicato nella sezione Veterinary Epidemiology and Economics. Il testo pieno nomina i tre revisori — una trasparenza che poche riviste praticano, e che permette a chi legge di valutare da sé la competenza del vaglio: Chiara Vanalli (Pennsylvania State University), Kelly StillBrooks (Colorado State University), Shelli Dubay (University of Wisconsin–Stevens Point); curatrice Elizabeth Anne Jessie Cook (International Livestock Research Institute, Kenya).

7 · Journal status

Verified on 20/09/2026. Frontiers in Veterinary Science: ISSN 2297-1769 (electronic; the journal is digital-native and has no print ISSN); NLM ID 101666658; publisher Frontiers Media SA. PubMed: yes. The Europe PMC record for this article does not carry the Index Medicus subset, unlike the records for CRL-J-01, J-02 and J-04. DOAJ: yes — the DOAJ API was queried on issn:2297-1769 on 20/09/2026: 1 result, registered license CC BY. A fully open-access journal. It is an appropriate venue for a veterinary epidemiology work, and the article was published in the Veterinary Epidemiology and Economics section. The full text names the three reviewers — a transparency few journals practice, and one that allows readers to judge for themselves the competence of the review: Chiara Vanalli (Pennsylvania State University), Kelly StillBrooks (Colorado State University), Shelli Dubay (University of Wisconsin–Stevens Point); editor Elizabeth Anne Jessie Cook (International Livestock Research Institute, Kenya).

8 · Licenza dell'articolo

CC BY 4.0 — https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/ — registrata in Crossref per la versione di record dal 06/04/2022, confermata da Europe PMC e stampata nel testo pieno.

Questa scheda può riprodurre: tutto, comprese tabelle e figure, con attribuzione. La tabella del campo 15.1 è una traduzione redazionale della Tabella 1 dell'articolo, con i valori copiati senza modifiche.

8 · Article license

CC BY 4.0 — https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/ — registered in Crossref for the version of record from 06/04/2022, confirmed by Europe PMC and printed in the full text.

This card may reproduce: everything, including tables and figures, with attribution. The table in field 15.1 is an editorial translation of Table 1 of the article, with the values copied without modification.

9 · Specie e soggetti

Lo studio riguarda quattro specie; la scheda riguarda le due che interessano questa collana, e non nasconde le altre due perché sono il termine di paragone che dà senso al risultato.

Specie	Necroscopie totali nel periodo	Casi attribuiti a P. tenuis
*Lama (Lama glama)*	212	21
*Alpaca (Vicugna pacos)*	563	30
Capra (Capra aegagrus hircus)	2.214	9
Pecora (Ovis aries)	2.628	4
Totale	5.617	64

(Le somme tornano: 212 + 563 + 2.214 + 2.628 = 5.617 e 21 + 30 + 9 + 4 = 64 — verifica della redazione, non un controllo dichiarato dagli autori.)

Che cosa sono questi animali. Sono carcasse conferite volontariamente al Veterinary Diagnostic Laboratory dell'Università del Minnesota fra il gennaio 2001 e il dicembre 2019. Non sono una popolazione, non sono un campione casuale, e non sono nemmeno tutti gli animali morti: sono quelli che qualcuno ha deciso di far necroscopare, e ha pagato per farlo.

Provenienza geografica dei 64 casi: Minnesota 51, Wisconsin 11, Dakota del Nord 2 (51 + 11 + 2 = 64, verifica della redazione).

Sesso (denominatore 64 casi): femmine 53 % (34/64, IC 95 % 41-65 %) — 20 intere, 2 gravide, 12 senza indicazione dello stato riproduttivo; maschi 33 % (21/64, IC 95 % 23-45 %) — 6 interi, 8 castrati, 7 senza indicazione; 9 casi senza sesso registrato. (34 + 21 + 9 = 64.) Nessuna capra maschio ricevette diagnosi di P. tenuis nel periodo.

Età (denominatore 51 casi con età riportata; 13 senza): intervallo da 6 mesi a 18 anni; sessualmente immaturi 18 % (9/51, IC 10-30 %), maturi 71 % (36/51, IC 57-81 %), geriatrici 10 % (5/51, IC 4-21 %).

Camelidi: 30 dei 39 casi camelidi con età riportata (77 %, IC 62-87 %) erano sessualmente maturi al momento della diagnosi necroscopica.

Due conti della redazione sui numeri degli autori. (a) I camelidi sono 51 casi su 64 (21 lama + 30 alpaca) e quelli con età riportata sono 39: 12 camelidi su 51 non hanno età registrata, contro 1 solo fra i tredici piccoli ruminanti — i 13 casi senza età meno i 12 camelidi. Il dato anagrafico manca quindi quasi solo nei camelidi, il che è coerente con animali da compagnia acquistati adulti e senza documento di nascita. (b) ⚠️ Le tre classi d'età non coprono i 51 animali. 9 + 36 + 5 = 50, non 51. Un animale con età riportata non è in nessuna classe. La spiegazione più probabile sta nelle definizioni stesse degli autori, che per i camelidi pongono «immaturo dalla nascita a 1 anno» e «maturo da 2 a 12 anni»: fra 1 e 2 anni non esiste classe, e per pecore e capre la stessa definizione crea un sovrapposto a 8 anni (maturo «da 2 a 8», geriatrico «a 8 anni»). È un'ipotesi della redazione, non una spiegazione degli autori → [DA VERIFICARE SUL TESTO PIENO]: il dato per animale sta nelle Tabelle supplementari 1 e 2, che non sono state lette.

9 · Species and subjects

The study covers four species; the card covers the two of interest to this series, and does not hide the other two because they are the term of comparison that gives the result its meaning.

Species	Total necropsies in the period	Cases attributed to P. tenuis
*Llama (Lama glama)*	212	21
*Alpaca (Vicugna pacos)*	563	30
Goat (Capra aegagrus hircus)	2,214	9
Sheep (Ovis aries)	2,628	4
Total	5,617	64

(The sums check out: 212 + 563 + 2,214 + 2,628 = 5,617 and 21 + 30 + 9 + 4 = 64 — editorial verification, not a check stated by the authors.)

What these animals are. They are carcasses voluntarily submitted to the University of Minnesota Veterinary Diagnostic Laboratory between January 2001 and December 2019. They are not a population, not a random sample, and not even all the animals that died: they are the ones someone decided to have necropsied, and paid to have done.

Geographic origin of the 64 cases: Minnesota 51, Wisconsin 11, North Dakota 2 (51 + 11 + 2 = 64, editorial verification).

Sex (denominator 64 cases): females 53% (34/64, 95% CI 41-65%) — 20 intact, 2 pregnant, 12 with no indication of reproductive status; males 33% (21/64, 95% CI 23-45%) — 6 intact, 8 castrated, 7 with no indication; 9 cases with sex not recorded. (34 + 21 + 9 = 64.) No male goat received a diagnosis of P. tenuis in the period.

Age (denominator 51 cases with age reported; 13 without): range 6 months to 18 years; sexually immature 18% (9/51, CI 10-30%), mature 71% (36/51, CI 57-81%), geriatric 10% (5/51, CI 4-21%).

Camelids: 30 of the 39 camelid cases with age reported (77%, CI 62-87%) were sexually mature at the time of the necropsy diagnosis.

Two editorial calculations on the authors' numbers. (a) Camelids account for 51 of the 64 cases (21 llamas + 30 alpacas) and those with age reported are 39: 12 of 51 camelids have no age recorded, against just 1 of the thirteen small ruminants — the 13 cases without age minus the 12 camelids. Age data is therefore missing almost only in camelids, which is consistent with companion animals purchased as adults and without a birth record. (b) ⚠️ The three age classes do not cover the 51 animals. 9 + 36 + 5 = 50, not 51. One animal with age reported falls into no class. The most likely explanation lies in the authors' own definitions, which for camelids set «immature from birth to 1 year» and «mature from 2 to 12 years»: there is no class between 1 and 2 years, and for sheep and goats the same definition creates an overlap at 8 years (mature «2 to 8», geriatric «at 8 years»). This is an editorial hypothesis, not an authors' explanation → [TO BE CHECKED AGAINST THE FULL TEXT]: the per-animal data is in Supplementary Tables 1 and 2, which were not read.

10 · Domanda clinica (PICO)

Non è uno studio clinico, ed è uno dei casi in cui il capitolo 14 §2.2 consente di non forzare il PICO. Lo si riporta nella forma epidemiologica corrispondente:

P — lama, alpaca, capre e pecore conferiti per necroscopia a un laboratorio diagnostico universitario del Midwest statunitense, 2001-2019.
E (esposizione, al posto dell'intervento) — appartenenza alla specie; mese dell'anno; temperatura media estiva e precipitazione estiva cumulata dell'anno.
C — confronto fra specie (camelidi contro piccoli ruminanti) e fra mesi e anni.
O — mortalità attribuita a P. tenuis sul pool delle sottomissioni necroscopiche, stagionalità entro l'anno, variabilità fra anni e tendenza temporale.

Obiettivo dichiarato dagli autori: «esaminare i modelli della mortalità indotta da P. tenuis nel tempo e descrivere le variazioni nell'epidemiologia di P. tenuis nei piccoli ruminanti e nei camelidi in Minnesota e dintorni» (traduzione redazionale).

10 · Clinical question (PICO)

This is not a clinical study, and it is one of the cases in which chapter 14 §2.2 allows the PICO not to be forced. It is reported in the corresponding epidemiological form:

P — llamas, alpacas, goats and sheep submitted for necropsy to a Midwestern U.S. university diagnostic laboratory, 2001-2019.
E (exposure, in place of intervention) — species membership; month of the year; average summer temperature and cumulative summer precipitation for the year.
C — comparison between species (camelids versus small ruminants) and between months and years.
O — mortality attributed to P. tenuis over the pool of necropsy submissions, seasonality within the year, variability between years and temporal trend.

Objective stated by the authors: «to examine patterns of P. tenuis-induced mortality over time and describe variations in the epidemiology of P. tenuis in small ruminants and camelids in Minnesota and the surrounding area» (editorial translation).

11 · Disegno dello studio

Studio osservazionale retrospettivo su sorveglianza passiva — revisione di archivio necroscopico, con modellizzazione bayesiana della stagionalità (modello circolare misto multilivello generalizzato). Non è uno studio di prevalenza, e gli autori non lo chiamano così.

11 · Study design

Retrospective observational study on passive surveillance — review of necropsy archives, with Bayesian modeling of seasonality (generalized multilevel mixed circular model). It is not a prevalence study, and the authors do not call it one.

12 · Livello di evidenza

Basso come disegno, alto come numerosità — ed è precisamente la combinazione che rende questo lavoro facile da citare male.

Conseguenza per il lettore: 5.617 necroscopie su 19 anni danno stime stabili (gli intervalli di confidenza sono stretti: 6,57-14,67 % per il lama), ma stabili della cosa sbagliata se si sbaglia il denominatore. Tutto ciò che questo studio misura è: fra gli animali portati a necroscopia, quale quota è morta di verme meningeo. Non misura quanti si infettino, non misura quanti muoiano nella popolazione, e non misura nulla in Europa.

12 · Level of evidence

Low as a design, high as a sample size — and it is precisely this combination that makes this work easy to cite incorrectly.

Consequence for the reader: 5,617 necropsies over 19 years give stable estimates (the confidence intervals are narrow: 6.57-14.67% for the llama), but stable for the wrong thing if the denominator is misread. All this study measures is: among the animals brought for necropsy, what share died of meningeal worm. It does not measure how many become infected, does not measure how many die in the population, and does not measure anything in Europe.

13 · Standard di reporting pertinente

STROBE — studio osservazionale. Gli autori non lo dichiarano, e la struttura dell'articolo non ne segue l'ordine, pur contenendo gran parte delle voci sostanziali: fonte dei dati, criteri di classificazione dei casi, gestione dei dati mancanti (la sostituzione della data di morte), misure di precisione (intervalli di confidenza su ogni proporzione), limiti, finanziamento, conflitti.

13 · Relevant reporting standard

STROBE — observational study. The authors do not state this, and the structure of the article does not follow its order, although it contains most of the substantive items: data source, case classification criteria, handling of missing data (the substitution of the death date), measures of precision (confidence intervals on every proportion), limitations, funding, conflicts.

14 · Metodo

Letto nel testo pieno.

Fonte: referti necroscopici del Veterinary Diagnostic Laboratory dell'Università del Minnesota (MNVDL), gennaio 2001 – dicembre 2019.
Selezione: ricerca nella banca dati di patologia con i termini «Parelaphostrongylus tenuis», «P. tenuis» e «meningeal worm» → 93 referti recuperati su 5.617 necroscopie totali di alpaca, lama, capre e pecore.
Classificazione dei 93 referti, fatta a mano leggendoli uno per uno:
- confermato = nematode ritrovato oppure tragitti di migrazione osservati istologicamente;
- presunto = nessuna prova diretta, ma lesioni eosinofiliche a distribuzione casuale descritte come encefalite, meningoencefalite, mielite, meningomielite, encefalomielite o meningoencefalomielite;
- escluso = sospetto clinico ma infezione esclusa per assenza di lesioni istologiche compatibili.
Estrazione dei dati: scraping dei PDF in ambiente R con il pacchetto pdftools, poi verificata manualmente. Variabili estratte: numero di accessione, anno di ricezione, data di morte, data di ricezione, data di campionamento, specie, razza, sesso, età, peso, punteggio di condizione corporea, località del proprietario, stato riproduttivo, segni clinici, e presenza dei termini di ricerca nelle sezioni diagnostica e commenti.
Segni clinici cercati: segni neurologici, atassia, decubito, tremori, opistotono, alterazioni dello stato mentale.
Dato mancante gestito, e dichiarato: quando la data di morte mancava, si è usata la data di conferimento della carcassa. Gli autori giustificano la sostituzione con un numero: nei casi in cui entrambe erano disponibili, la differenza media era 1,2 giorni (deviazione standard 1,41).
Classi d'età: camelidi — immaturo dalla nascita a 1 anno, maturo da 2 a 12 anni, geriatrico a 13 anni per il lama e a 12 per l'alpaca; pecore e capre — immaturo fino a 1 anno, maturo da 2 a 8 anni, geriatrico a 8 anni. (Sulle lacune di queste definizioni, campo 9 e campo 18b.)
Statistica descrittiva: intervalli di confidenza esatti di Wilson per le proporzioni, calcolati con Epitools; gli autori motivano la scelta scrivendo che sono appropriati «quando p è estremo», e che in questo studio molte proporzioni erano vicine a zero. Confronto fra specie: test z per due proporzioni. Tendenza temporale: modello di regressione lineare sui tassi annui.
Modello di stagionalità: equazione trigonometrica non lineare f(x) = K + E·cos(xRπ/12), dove K è l'intercetta (media annua), E l'ampiezza (forza della stagionalità) e R il numero di picchi nell'anno; numero di morti modellato come binomiale sulle necroscopie eseguite ogni mese; anno inserito come intercetta casuale; covariate ambientali stagionali (temperatura media e precipitazione cumulata) a spiegare la variabilità fra anni.
Stima: pacchetto brms, tre catene Monte Carlo, 3.000 iterazioni ciascuna, 1.500 di rodaggio, convergenza verificata (R-hat = 1 per tutti i parametri). Priori non informativi per K₀, E, β₁ e β₂; per R un priore Normal(1, 0,5) con minimo 0, cioè il modello è stato vincolato ad aspettarsi pochi picchi. Confronto fra i tre modelli stagionali (primavera, estate, autunno) con WAIC.
Dati meteorologici: National Weather Service Forecast Office, per lo Stato del Minnesota; stagioni definite su solstizi ed equinozi — primavera aprile-giugno, estate luglio-settembre, autunno ottobre-dicembre.
Approvazione etica: dichiarata non necessaria, perché i dati sono referti necroscopici già raccolti; consenso informato dei proprietari non ottenuto, trattandosi di analisi retrospettiva.

14 · Method

Read in the full text.

Source: necropsy reports from the University of Minnesota Veterinary Diagnostic Laboratory (MNVDL), January 2001 – December 2019.
Selection: search of the pathology database with the terms «Parelaphostrongylus tenuis», «P. tenuis» and «meningeal worm» → 93 reports retrieved out of 5,617 total necropsies of alpacas, llamas, goats and sheep.
Classification of the 93 reports, done manually by reading them one by one:
- confirmed = nematode found or migration tracts observed histologically;
- presumptive = no direct evidence, but randomly distributed eosinophilic lesions described as encephalitis, meningoencephalitis, myelitis, meningomyelitis, encephalomyelitis or meningoencephalomyelitis;
- excluded = clinical suspicion but infection excluded due to absence of compatible histological lesions.
Data extraction: PDF scraping in an R environment with the pdftools package, then manually verified. Variables extracted: accession number, year received, date of death, date received, date of sampling, species, breed, sex, age, weight, body condition score, owner's location, reproductive status, clinical signs, and presence of the search terms in the diagnosis and comments sections.
Clinical signs searched for: neurological signs, ataxia, recumbency, tremors, opisthotonus, altered mental status.
Missing data handled, and stated: when the date of death was missing, the date of carcass submission was used. The authors justify the substitution with a number: in cases where both were available, the mean difference was 1.2 days (standard deviation 1.41).
Age classes: camelids — immature from birth to 1 year, mature from 2 to 12 years, geriatric at 13 years for llamas and 12 for alpacas; sheep and goats — immature up to 1 year, mature from 2 to 8 years, geriatric at 8 years. (On the gaps in these definitions, see field 9 and field 18b.)
Descriptive statistics: exact Wilson confidence intervals for proportions, calculated with Epitools; the authors justify the choice by writing that they are appropriate «when p is extreme», and that in this study many proportions were close to zero. Comparison between species: z-test for two proportions. Temporal trend: linear regression model on annual rates.
Seasonality model: non-linear trigonometric equation f(x) = K + E·cos(xRπ/12), where K is the intercept (annual mean), E the amplitude (strength of seasonality) and R the number of peaks in the year; number of deaths modeled as binomial over the necropsies performed each month; year entered as a random intercept; seasonal environmental covariates (mean temperature and cumulative precipitation) to explain variability between years.
Estimation: brms package, three Monte Carlo chains, 3,000 iterations each, 1,500 warm-up, convergence verified (R-hat = 1 for all parameters). Non-informative priors for K₀, E, β₁ and β₂; for R a Normal(1, 0.5) prior with a minimum of 0, meaning the model was constrained to expect few peaks. Comparison of the three seasonal models (spring, summer, autumn) using WAIC.
Weather data: National Weather Service Forecast Office, for the State of Minnesota; seasons defined by solstices and equinoxes — spring April-June, summer July-September, autumn October-December.
Ethical approval: stated as not required, because the data are necropsy reports already collected; owner informed consent not obtained, as this is a retrospective analysis.

15 · Risultati (dati)

15.1 · Mortalità per specie (Tabella 1 dell'articolo, tradotta)

Specie	Casi / necroscopie	Tasso	IC 95 %
Lama	21/212	9,91 %	6,57-14,67 %
Alpaca	30/563	5,33 %	3,76-7,50 %
Capra	9/2.214	0,41 %	0,21-0,77 %
Pecora	4/2.628	0,15 %	0,06-0,39 %
Totale	64/5.617	1,14 %	0,89-1,45 %

I tassi di lama e alpaca sono significativamente più alti di quelli di pecore e capre (p < 0,001, test z per due proporzioni).

Lettura dei soli intervalli, fatta dalla redazione. Gli intervalli di lama (6,57-14,67 %) e alpaca (3,76-7,50 %) non si sovrappongono: fra le due specie di camelidi la differenza non è un'impressione. Ma gli autori non hanno testato lama contro alpaca — hanno testato camelidi contro piccoli ruminanti — e la non sovrapposizione di due intervalli non è un test di ipotesi. La formulazione difendibile è: fra gli animali conferiti, i lama risultano colpiti in proporzione maggiore degli alpaca, e la differenza è compatibile con la maggiore suscettibilità sperimentale del lama riportata in letteratura (campo 16).

15.2 · Casi, selezione e tendenza

93 referti recuperati dalla ricerca; 64 confermati su base istologica.
Media di 3,4 animali diagnosticati per anno, per un tasso medio annuo dell'1,21 % sul periodo. (3,4 × 19 anni = 64,6 ≈ 64: verifica della redazione.)
Il tasso annuo è andato da 0 % (2002 e 2013) a 3,9 % (2016).
Tendenza in aumento, statisticamente significativa: p = 0,043, β = 0,0008 (regressione lineare sui tassi annui).
In 5 occasioni lo stesso proprietario conferì 2 casi positivi nello stesso anno; per il resto i casi furono considerati eventi indipendenti.

15.3 · Stagionalità

Tassi mensili osservati: da 0 a 3 %.
Più bassi: marzo-aprile (media 0,59 %) e tarda estate, agosto-settembre (media 0,23 %).
Più alti: autunno-inverno, ottobre-febbraio (media 2,03 %), seguiti da luglio (1,37 %).
Il 66 % delle morti osservate fu diagnosticato fra ottobre e febbraio.

Risultati del modello bayesiano (modello con covariate estive, il più plausibile: ΔWAIC = 4,9 rispetto a quelli di primavera e autunno):

Parametro	Stima	Intervallo di credibilità 95 %
Tasso annuo medio di mortalità (K₀)	1,15 %	0,09-2,35 %
Numero di picchi nell'anno (R)	1,08	0,92-1,23
Forza della stagionalità (E)	0,75	0,32-1,17
Rapporto fra il picco (ottobre-dicembre, ~1,62 %) e il minimo (maggio-giugno, 0,048 %)	3,95 volte	3,34-4,95
Quota di variabilità mensile attribuibile alla variabilità fra anni (ICC)	0,10	0,003-0,31
Effetto della temperatura media estiva (β₁)	0,17	0,05-0,30
Effetto della precipitazione estiva cumulata (β₂)	0,04	−0,13 – 0,20

Un solo picco stagionale, quindi, e la pioggia non spiega nulla: l'intervallo di β₂ attraversa lo zero, quello di β₁ no. L'abstract riporta gli estremi delle due variabili messe in relazione: temperatura estiva da 20,4 a 22,4 °C, tassi di mortalità da 0 a 3,9 %. Correlazione fra temperatura e pioggia dentro ciascuna stagione: estate r = 0,23, primavera r = −0,30, autunno r = 0,04 — cioè le due covariate non sono collineari.

15.4 · Numeri di contesto citati dagli autori, con la loro fonte dichiarata

Non sono risultati di questo studio, e la scheda li tiene separati per questo:

in un anno di alta incidenza, fino al 22 % di un gregge di capre può infettarsi, con 44 % di mortalità fra gli infetti non trattati;
mandrie di lama hanno avuto 36 % di infezione in un anno di alta incidenza, con 75 % di mortalità fra gli infetti;
prevalenza di mandria riportata in letteratura: lama 36 %, pecore dal 2 % al 59 %, capre dallo 0,5 al 22 %; negli alpaca gli autori scrivono di non aver trovato alcuno studio di prevalenza;
incubazione: 28-60 giorni secondo la letteratura, 4-71 giorni negli animali infettati sperimentalmente;
suscettibilità sperimentale in ordine decrescente: lama, alpaca, capra, pecora;
le temperature estive dell'area di studio sono aumentate di 1 °C fra il 1951 e il 2012.

15 · Results (data)

15.1 · Mortality by species (Table 1 of the article, translated)

Species	Cases / necropsies	Rate	95% CI
Llama	21/212	9.91%	6.57-14.67%
Alpaca	30/563	5.33%	3.76-7.50%
Goat	9/2,214	0.41%	0.21-0.77%
Sheep	4/2,628	0.15%	0.06-0.39%
Total	64/5,617	1.14%	0.89-1.45%

Llama and alpaca rates are significantly higher than those of sheep and goats (p < 0.001, z-test for two proportions).

Reading of the intervals alone, done by the editors. The llama (6.57-14.67%) and alpaca (3.76-7.50%) intervals do not overlap: between the two camelid species the difference is not an impression. But the authors did not test llama against alpaca — they tested camelids against small ruminants — and the non-overlap of two intervals is not a hypothesis test. The defensible formulation is: among the animals submitted, llamas were affected in a greater proportion than alpacas, and the difference is compatible with the greater experimental susceptibility of the llama reported in the literature (field 16).

15.2 · Cases, selection and trend

93 reports retrieved by the search; 64 confirmed on a histological basis.
Mean of 3.4 animals diagnosed per year, for a mean annual rate of 1.21% over the period. (3.4 × 19 years = 64.6 ≈ 64: editorial verification.)
The annual rate ranged from 0% (2002 and 2013) to 3.9% (2016).
Increasing trend, statistically significant: p = 0.043, β = 0.0008 (linear regression on annual rates).
On 5 occasions the same owner submitted 2 positive cases in the same year; otherwise the cases were treated as independent events.

15.3 · Seasonality

Observed monthly rates: from 0 to 3%.
Lowest: March-April (mean 0.59%) and late summer, August-September (mean 0.23%).
Highest: autumn-winter, October-February (mean 2.03%), followed by July (1.37%).
66% of the observed deaths were diagnosed between October and February.

Bayesian model results (model with summer covariates, the most plausible: ΔWAIC = 4.9 compared with the spring and autumn ones):

Parameter	Estimate	95% credible interval
Mean annual mortality rate (K₀)	1.15%	0.09-2.35%
Number of peaks in the year (R)	1.08	0.92-1.23
Strength of seasonality (E)	0.75	0.32-1.17
Ratio between the peak (October-December, ~1.62%) and the trough (May-June, 0.048%)	3.95 times	3.34-4.95
Share of monthly variability attributable to variability between years (ICC)	0.10	0.003-0.31
Effect of mean summer temperature (β₁)	0.17	0.05-0.30
Effect of cumulative summer precipitation (β₂)	0.04	−0.13 – 0.20

Only one seasonal peak, then, and rainfall explains nothing: the interval for β₂ crosses zero, that for β₁ does not. The abstract reports the extremes of the two related variables: summer temperature from 20.4 to 22.4 °C, mortality rates from 0 to 3.9%. Correlation between temperature and rainfall within each season: summer r = 0.23, spring r = −0.30, autumn r = 0.04 — that is, the two covariates are not collinear.

15.4 · Contextual figures cited by the authors, with their stated source

These are not results of this study, and the card keeps them separate for that reason:

in a high-incidence year, up to 22% of a herd of goats can become infected, with 44% mortality among untreated infected animals;
llama herds have had 36% infection in a high-incidence year, with 75% mortality among infected animals;
herd prevalence reported in the literature: llama 36%, sheep from 2% to 59%, goats from 0.5 to 22%; for alpacas the authors write that they found no prevalence study;
incubation: 28-60 days according to the literature, 4-71 days in experimentally infected animals;
experimental susceptibility in decreasing order: llama, alpaca, goat, sheep;
summer temperatures in the study area increased by 1 °C between 1951 and 2012.

16 · Interpretazione degli autori

Attribuita, separata dai numeri.

Sulla stagionalità e su che cosa significhi. Gli autori sono espliciti su un punto che quasi tutti i riassunti perdono: il modello descrive il momento della morte, non quello del contagio. «Stiamo modellando i cambiamenti temporali nella probabilità di attribuire una diagnosi di P. tenuis alla mortalità», scrivono, e da lì, applicando l'incubazione nota, stimano che gli animali si siano infettati circa due mesi prima di morire, cioè fra la fine dell'estate e l'inizio dell'autunno. La conseguenza pratica che ne traggono è che le misure preventive vanno prese a metà-fine estate, non in autunno quando cominciano le morti.
Sulla temperatura. Trovano un'associazione positiva con la temperatura estiva e nessuna con la precipitazione, e lo presentano come un risultato contro l'aspettativa corrente, che privilegia l'umidità per via dei gasteropodi. Propongono tre spiegazioni alternative, senza sceglierne una: che il caldo acceleri lo sviluppo larvale dentro il gasteropode (osservato in P. odocoilei); che l'estivazione dei molluschi rallenti ma non impedisca lo sviluppo larvale; e che il caldo cambi la gestione dell'allevamento — pascoli diversi, alimentazione diversa, contatto diverso con gli ospiti intermedi.
Sul cambiamento climatico. «Un'associazione positiva fra temperatura estiva e mortalità indotta da P. tenuis nel bestiame è una tendenza preoccupante nell'era del cambiamento climatico»: se le tendenze osservate continuano, gli autori si aspettano un aumento delle morti.
Sulle differenze fra specie. Attribuiscono la maggiore mortalità di lama e alpaca alla maggiore suscettibilità documentata sperimentalmente, ma elencano subito i fattori che complicano il confronto: diversa probabilità che una specie venga conferita a necroscopia, diverso comportamento al pascolo, diversa gestione. E scrivono, testualmente, che la prevalenza osservazionale di mandria non è mai stata confrontata fra le quattro specie in un solo studio.
Sul limite del denominatore. Lo dicono loro per primi: i dati necroscopici non includono gli animali curati e sopravvissuti, né quelli morti e non conferiti; e almeno quattro referti descrivevano più animali della stessa mandria con segni clinici, di cui solo uno conferito.
Sulla prevenzione. Nominano recinzioni più alte per tenere fuori il cervo dalla coda bianca e il co-pascolo con pollame come possibile controllo dei gasteropodi; e osservano che la ricerca ha cominciato a sequenziare P. tenuis, il che potrebbe portare a un vaccino o a un test diagnostico migliore.

16 · Authors' interpretation

Attributed, kept separate from the figures.

On seasonality and what it means. The authors are explicit on a point that almost all summaries miss: the model describes the time of death, not the time of infection. «We are modeling temporal changes in the probability of attributing a diagnosis of P. tenuis to mortality», they write, and from there, applying the known incubation period, they estimate that the animals became infected approximately two months before dying, that is between late summer and early autumn. The practical consequence they draw is that preventive measures should be taken in mid-to-late summer, not in autumn when deaths begin.
On temperature. They find a positive association with summer temperature and none with precipitation, and present this as a result against the current expectation, which favors humidity because of the role of gastropods. They propose three alternative explanations, without choosing one: that heat accelerates larval development inside the gastropod (observed in P. odocoilei); that mollusk estivation slows but does not prevent larval development; and that heat changes husbandry management — different pastures, different feeding, different contact with intermediate hosts.
On climate change. «A positive association between summer temperature and P. tenuis-induced mortality in livestock is a concerning trend in the era of climate change»: if the observed trends continue, the authors expect an increase in deaths.
On differences between species. They attribute the higher mortality of llamas and alpacas to the greater susceptibility documented experimentally, but immediately list the factors that complicate the comparison: different likelihood that a species is submitted for necropsy, different grazing behavior, different management. And they write, verbatim, that observational herd prevalence has never been compared across the four species in a single study.
On the denominator's limitation. They say it themselves first: the necropsy data do not include animals that were treated and survived, nor those that died and were not submitted; and at least four reports described multiple animals from the same herd with clinical signs, of which only one was submitted.
On prevention. They mention taller fencing to keep white-tailed deer out and co-grazing with poultry as a possible control of gastropods; and they note that research has begun to sequence P. tenuis, which could lead to a vaccine or a better diagnostic test.

17 · Limiti dichiarati dagli autori

Citati, non riassunti:

«La sorveglianza passiva e la dimensione campionaria relativamente piccola sono un limite di questo studio»;
il modello descrive la probabilità di attribuire la diagnosi alla morte, non il momento dell'infezione (campo 16);
i dati necroscopici escludono per costruzione gli animali trattati e sopravvissuti e quelli non conferiti;
il confronto fra prevalenza di mandria e proporzione necroscopica è difficile per più ragioni, che elencano;
il rapporto fra mortalità e temperatura estiva potrebbe riflettere variazioni gestionali indotte dal clima, non un effetto biologico diretto.

È un elenco onesto e completo. Non contiene il rilievo del campo 18a, che riguarda una discrepanza interna.

17 · Limitations stated by the authors

Quoted, not summarized:

«Passive surveillance and the relatively small sample size are a limitation of this study»;
the model describes the probability of attributing the diagnosis to death, not the time of infection (field 16);
the necropsy data by construction exclude animals that were treated and survived and those not submitted;
the comparison between herd prevalence and necropsy proportion is difficult for several reasons, which they list;
the relationship between mortality and summer temperature could reflect management changes driven by climate, not a direct biological effect.

This is an honest and complete list. It does not contain the point raised in field 18a, which concerns an internal discrepancy.

18 · Limiti aggiunti dalla redazione

(a) I metodi dichiarano un denominatore, i risultati ne usano un altro. La sezione dei metodi scrive: «Il tasso di mortalità indotta da P. tenuis è stato stimato analizzando il numero totale di casi confermati e presunti sul numero totale di conferimenti per ciascuna specie». I risultati, però, riportano 64, che è il numero dei soli confermati («dei 93 casi … 64 erano infezioni confermate sulla base dell'evidenza istologica»), e la Tabella 1 somma esattamente a 64. I 29 casi presunti non entrano in nessun tasso pubblicato, e il loro destino non è più nominato nell'articolo. Non è un errore di calcolo: è una frase dei metodi che descrive un'analisi diversa da quella riportata. La conseguenza è misurabile: se i presunti fossero inclusi, il tasso complessivo passerebbe da 64/5.617 (1,14 %) a 93/5.617 (1,66 %) (calcolo della redazione, e solo un limite superiore: una parte dei 93 potrebbe essere stata classificata come «nessuna evidenza» e non come «presunto», perché l'articolo non dà la ripartizione fra le due categorie) → [DA VERIFICARE SUL TESTO PIENO]: il numero dei presunti non compare da nessuna parte del testo letto.

(b) Le classi d'età hanno un buco e un sovrapposto, e un animale ci cade dentro. Come al campo 9, le tre classi dichiarate coprono 50 dei 51 animali con età riportata, e le definizioni lasciano scoperto l'intervallo 1-2 anni per tutte le specie, mentre per pecore e capre gli 8 anni sono contemporaneamente «maturo» e «geriatrico». Su un lavoro che per il resto è preciso, è una svista di definizione, non di misura.

(c) «Confermato» e «presunto» non hanno la stessa probabilità di essere trovati nel tempo. La diagnosi confermata richiede di trovare il nematode o i tragitti di migrazione, cioè dipende da quante sezioni istologiche si tagliano e da quanto si cerca. Su diciannove anni, patologi diversi, carichi di lavoro diversi e protocolli diversi possono aver spostato quella soglia. La tendenza significativa in aumento (p = 0,043, β = 0,0008) è compatibile tanto con un aumento reale quanto con un aumento dell'accuratezza diagnostica o della propensione a conferire, e l'articolo non ha modo di separarli. Gli autori non lo affermano; la redazione lo segnala perché il valore di p è vicinissimo alla soglia convenzionale e la conclusione climatica poggia anche su quello.

(d) Il denominatore cambia composizione nel tempo, e nessuno lo controlla. Il numero di alpaca allevati negli Stati Uniti è cresciuto enormemente fra il 2001 e il 2019, e quello dei lama è calato. Un tasso calcolato sul pool delle necroscopie risente di questo spostamento: più alpaca conferiti negli anni recenti significa un denominatore diverso, non solo più grande. L'articolo non riporta la composizione per specie anno per anno → [DA VERIFICARE SUL TESTO PIENO].

(e) Cinque conferimenti doppi dello stesso proprietario non sono cinque eventi indipendenti. Gli autori lo scrivono e poi li trattano come indipendenti, che è una scelta difendibile su 64 casi, ma che andrebbe pesata: le infezioni di mandria non sono casuali nello spazio, e il modello non ha un termine di allevamento.

(f) In Europa questo articolo non misura nulla, e questo non è un difetto dell'articolo. È il punto più importante di questa scheda ed è sviluppato al campo 22. P. tenuis richiede come ospite definitivo il cervo dalla coda bianca (Odocoileus virginianus), specie nordamericana: il ciclo che questo studio descrive non esiste nell'areale europeo. La scheda registra il dato qui perché un lettore italiano che prendesse il 9,91 % come «rischio del lama» commetterebbe due errori sovrapposti — un denominatore sbagliato e un continente sbagliato.

(g) Le due tabelle e la figura supplementari non sono state lette. Il dettaglio per sesso, per classe d'età e le distribuzioni a posteriori dei parametri stanno lì → [DA VERIFICARE SUL TESTO PIENO].

18 · Limitations added by the editors

(a) The methods state one denominator, the results use another. The methods section states: «The rate of P. tenuis-induced mortality was estimated by analyzing the total number of confirmed and presumptive cases over the total number of submissions for each species». The results, however, report 64, which is the number of confirmed cases only («of the 93 cases … 64 were confirmed infections based on histological evidence»), and Table 1 sums exactly to

The 29 presumptive cases enter no published rate, and their fate is no longer mentioned in the article. This is not a calculation error: it is a methods sentence describing a different analysis from the one reported. The consequence is measurable: if presumptive cases were included, the overall rate would go from 64/5,617 (1.14%) to 93/5,617 (1.66%) (editorial calculation, and only an upper bound: some of the 93 may have been classified as "no evidence" rather than "presumptive," because the article does not give the breakdown between the two categories) → [TO BE CHECKED AGAINST THE FULL TEXT]: the number of presumptive cases does not appear anywhere in the text read.

(b) The age classes have a gap and an overlap, and one animal falls into it. As in field 9, the three stated classes cover 50 of the 51 animals with age reported, and the definitions leave the 1-2 year interval uncovered for all species, while for sheep and goats 8 years is simultaneously "mature" and "geriatric". In a work that is otherwise precise, this is a definitional oversight, not a measurement one.

(c) "Confirmed" and "presumptive" do not have the same probability of being found over time. A confirmed diagnosis requires finding the nematode or the migration tracts, which depends on how many histological sections are cut and how much is looked for. Over nineteen years, different pathologists, different workloads and different protocols may have shifted that threshold. The significant increasing trend (p = 0.043, β = 0.0008) is compatible both with a real increase and with an increase in diagnostic accuracy or in the propensity to submit, and the article has no way to separate them. The authors do not state this; the editors flag it because the p-value is very close to the conventional threshold and the climate conclusion also rests on it.

(d) The denominator's composition changes over time, and no one controls for it. The number of alpacas raised in the United States grew enormously between 2001 and 2019, and that of llamas declined. A rate calculated over the pool of necropsies is affected by this shift: more alpacas submitted in recent years means a different denominator, not just a larger one. The article does not report the species composition year by year → [TO BE CHECKED AGAINST THE FULL TEXT].

(e) Five double submissions from the same owner are not five independent events. The authors state this and then treat them as independent, which is a defensible choice over 64 cases, but one that should be weighed: herd infections are not spatially random, and the model has no herd term.

(f) In Europe this article measures nothing, and this is not a flaw of the article. This is the most important point of this card and is developed in field 22. P. tenuis requires the white-tailed deer (Odocoileus virginianus), a North American species, as its definitive host: the cycle this study describes does not exist in the European range. The card records this fact here because an Italian reader who took the 9.91% as "llama risk" would make two overlapping errors — a wrong denominator and a wrong continent.

(g) The two supplementary tables and the supplementary figure were not read. The breakdown by sex, by age class and the posterior distributions of the parameters are there → [TO BE CHECKED AGAINST THE FULL TEXT].

19 · Finanziamento

Dichiarato, e di natura rilevante per la lettura. Testo pieno: «Il finanziamento per questo progetto è stato fornito dal Minnesota Invasive Terrestrial Plants and Pests Center attraverso l'Environment and Natural Resources Trust Fund, su raccomandazione della Legislative-Citizen Commission on Minnesota Resources (LCCMR)». Crossref registra lo stesso finanziatore, senza numero di grant.

La redazione segnala, senza attribuire alcun condizionamento, che il finanziatore è un centro per le specie terrestri invasive e i parassiti: è coerente che la domanda di ricerca sia stata posta in termini di ospiti intermedi, clima e rischio ambientale più che in termini clinici. Non è un conflitto: è il motivo per cui questo lavoro guarda ai gasteropodi e alla temperatura e non alla terapia.

19 · Funding

Stated, and of a nature relevant to the reading. Full text: «Funding for this project was provided by the Minnesota Invasive Terrestrial Plants and Pests Center through the Environment and Natural Resources Trust Fund, as recommended by the Legislative-Citizen Commission on Minnesota Resources (LCCMR)». Crossref records the same funder, with no grant number.

The editors note, without attributing any bias, that the funder is a center for invasive terrestrial species and pests: it is consistent that the research question was framed in terms of intermediate hosts, climate and environmental risk rather than in clinical terms. This is not a conflict: it is the reason this work looks at gastropods and temperature rather than at therapy.

20 · Conflitti di interesse

Dichiarati, e assenti. Testo pieno e record PubMed: «Gli autori dichiarano che la ricerca è stata condotta in assenza di qualsiasi relazione commerciale o finanziaria che potesse essere interpretata come un potenziale conflitto di interesse».

20 · Conflicts of interest

Stated, and absent. Full text and PubMed record: «The authors declare that the research was conducted in the absence of any commercial or financial relationships that could be construed as a potential conflict of interest».

21 · Cosa manca rispetto allo standard di reporting

Rispetto a STROBE, letto il testo pieno:

coerenza fra metodi e risultati sulla definizione del caso (voci 7 e 12): violata — è il rilievo del campo 18a, ed è l'unica mancanza sostanziale del lavoro;
numero dei casi presunti: mai riportato, benché la categoria sia definita nei metodi;
flusso dei partecipanti (voce 13): parziale. Si sa che 93 referti sono stati recuperati e 64 confermati; non si sa quanti siano stati classificati «presunti» e quanti «nessuna evidenza»;
variabili raccolte ma mai riportate (voce 7): peso, punteggio di condizione corporea, razza, segni clinici sono elencati fra i dati estratti e non compaiono in nessun risultato;
dati mancanti (voce 12c): gestiti bene — la sostituzione della data di morte è dichiarata e quantificata (1,2 ± 1,41 giorni);
misure di precisione (voce 16): presenti ovunque, con intervalli di confidenza su ogni proporzione e intervalli di credibilità su ogni parametro del modello;
disponibilità dei dati: dichiarata limitata — «i dati riguardano informazioni riservate dei proprietari», con richieste da indirizzare all'autore corrispondente;
finanziamento e conflitti (voce 22): presenti.

Nel complesso è uno dei lavori meglio riportati di questo fascicolo. La discrepanza del campo 18a resta, e va segnalata proprio perché tutto il resto regge.

21 · What is missing relative to the reporting standard

Against STROBE, having read the full text:

consistency between methods and results on the case definition (items 7 and 12): violated — this is the point raised in field 18a, and it is the only substantial shortcoming of the work;
number of presumptive cases: never reported, although the category is defined in the methods;
participant flow (item 13): partial. It is known that 93 reports were retrieved and 64 confirmed; it is not known how many were classified "presumptive" and how many "no evidence";
variables collected but never reported (item 7): weight, body condition score, breed, clinical signs are listed among the extracted data and do not appear in any result;
missing data (item 12c): handled well — the substitution of the death date is stated and quantified (1.2 ± 1.41 days);
measures of precision (item 16): present everywhere, with confidence intervals on every proportion and credible intervals on every model parameter;
data availability: stated as limited — «the data concern confidential owner information», with requests to be directed to the corresponding author;
funding and conflicts (item 22): present.

Overall this is one of the best-reported works in this issue. The discrepancy in field 18a remains, and should be flagged precisely because everything else holds up.

23 · Valutazione a stelle

Quattro assi indipendenti, criteri del capitolo 14 §11. Testo pieno letto; non letto il materiale supplementare.

Asse	Voto	Motivazione, con un fatto dentro
A — Qualità scientifica	★★★☆☆	Studio osservazionale con numerosità dichiarata e verificabile (le somme di Tabella 1 tornano a 5.617 e 64), criteri di classificazione dei casi espliciti e su tre livelli, intervalli di confidenza su ogni proporzione, gestione dei dati mancanti dichiarata e quantificata (1,2 ± 1,41 giorni), modellazione bayesiana con convergenza verificata (R-hat = 1) e confronto fra modelli via WAIC. Non sale a quattro perché non è uno studio controllato né sperimentale, e perché i metodi dichiarano di calcolare i tassi su «confermati e presunti» mentre i risultati usano i soli confermati (campo 18a): una discrepanza che riguarda la definizione stessa dell'esito principale.
B — Utilità clinica	★★☆☆☆	In Europa non c'è nulla da fare con questo risultato, perché il ciclo non si chiude: l'azionabilità diretta è nulla. Resta il valore di un'ipotesi da verificare e di un gesto anamnestico preciso (origine e permanenza dell'animale), più il principio trasferibile «il picco delle morti non è il picco del contagio». Per un lettore nordamericano questo stesso asse varrebbe quattro stelle: la scheda vale per il lettore che la collana ha, ed è un veterinario europeo.
C — Valore didattico	★★★★☆	Insegna tre cose che restano: che un tasso calcolato sul pool delle necroscopie non è una prevalenza; che il picco degli eventi non è il picco della causa, con il calcolo dell'incubazione fatto davanti al lettore; e che un gradiente di suscettibilità fra specie regge anche quando il denominatore assoluto non regge, perché è lo stesso per tutti. Non arriva a cinque perché non è il riferimento didattico sulla neurologia del camelide: è il riferimento su una malattia che qui non c'è.
D — Rilevanza per la specie	★★☆☆☆	Dati su camelidi veri, entrambe le specie, con numerosità rispettabile — ma in un contesto epidemiologico che non esiste in Europa, perché manca l'ospite definitivo. È esattamente il livello che la griglia del capitolo 14 §11 descrive come «dati su camelidi in un contesto molto distante da quello europeo». Le due stelle non sono un giudizio sul lavoro, che è buono: sono la misura della distanza fra dove è stato fatto e dove viene letto.

23 · Star rating

Four independent axes, criteria from chapter 14 §11. Full text read; supplementary material not read.

Axis	Rating	Rationale, with one fact inside
A — Scientific quality	★★★☆☆	Observational study with a stated and verifiable sample size (the Table 1 sums check out to 5,617 and 64), explicit three-level case classification criteria, confidence intervals on every proportion, missing data handling stated and quantified (1.2 ± 1.41 days), Bayesian modeling with verified convergence (R-hat = 1) and model comparison via WAIC. It does not reach four because it is neither a controlled nor an experimental study, and because the methods state that rates are calculated on «confirmed and presumptive» cases while the results use only confirmed cases (field 18a): a discrepancy concerning the very definition of the primary outcome.
B — Clinical utility	★★☆☆☆	In Europe there is nothing to do with this result, because the cycle does not close: direct actionability is nil. What remains is the value of a hypothesis to verify and of a precise history-taking gesture (the animal's origin and length of residence), plus the transferable principle "the peak of deaths is not the peak of contagion." For a North American reader this same axis would be worth four stars: the card is valued for the reader this series has, and that is a European veterinarian.
C — Educational value	★★★★☆	It teaches three things that stick: that a rate calculated over the pool of necropsies is not a prevalence; that the peak of events is not the peak of the cause, with the incubation calculation done in front of the reader; and that a gradient of susceptibility between species holds even when the absolute denominator does not, because it is the same for all. It does not reach five because it is not the reference work on camelid neurology: it is the reference on one disease that is not present here.
D — Relevance to the species	★★☆☆☆	Data on real camelids, both species, with a respectable sample size — but in an epidemiological context that does not exist in Europe, because the definitive host is missing. It is exactly the level that the grid in chapter 14 §11 describes as "data on camelids in a context very distant from the European one." The two stars are not a judgment on the work, which is good: they are the measure of the distance between where it was done and where it is being read.

24 · Bottom line

Si può concludere che: fra i 5.617 alpaca, lama, capre e pecore conferiti a un laboratorio diagnostico del Minnesota in diciannove anni, 64 sono morti per infezione da P. tenuis istologicamente confermata (1,14 %); che la quota fu molto più alta nei camelidi — lama 21/212 (9,91 %), alpaca 30/563 (5,33 %) — che nei piccoli ruminanti (entrambi sotto l'1 %, p < 0,001), in un ordine coerente con la suscettibilità osservata nelle infezioni sperimentali; che le morti hanno un solo picco stagionale, fra ottobre e dicembre, con probabilità 3,95 volte superiore al minimo di maggio-giugno; e che la variabilità fra anni è associata alla temperatura media estiva (β = 0,17, IC 0,05-0,30) e non alla precipitazione (IC da −0,13 a 0,20).

Non si può concludere che: un lama su dieci muoia di verme meningeo — il denominatore è il pool delle necroscopie, non una popolazione, e gli autori lo scrivono per primi; che la prevalenza dell'infezione sia nota, perché negli alpaca non esiste alcuno studio di prevalenza; che l'aumento nel tempo sia certamente reale, perché è compatibile anche con un aumento dell'accuratezza diagnostica o della propensione a conferire (p = 0,043); e soprattutto che questi numeri descrivano un rischio europeo: P. tenuis richiede il cervo dalla coda bianca, che in Europa non c'è. Che il rischio europeo sia zero non si può però concludere neppure: nessuno studio ha mai cercato larve migranti neurali nei camelidi europei, e la domanda resta aperta, non risolta in negativo.

24 · Bottom line

It can be concluded that: among the 5,617 alpacas, llamas, goats and sheep submitted to a Minnesota diagnostic laboratory over nineteen years, 64 died from histologically confirmed P. tenuis infection (1.14%); that the share was much higher in camelids — llama 21/212 (9.91%), alpaca 30/563 (5.33%) — than in small ruminants (both below 1%, p < 0.001), in an order consistent with the susceptibility observed in experimental infections; that deaths show a single seasonal peak, between October and December, with probability 3.95 times higher than the minimum in May-June; and that year-to-year variability is associated with mean summer temperature (β = 0.17, CI 0.05-0.30) and not with precipitation (CI from −0.13 to 0.20).

It cannot be concluded that: one in ten llamas dies of meningeal worm — the denominator is the pool of necropsies, not a population, and the authors state this themselves; that the prevalence of infection is known, because no prevalence study exists for alpacas; that the increase over time is certainly real, because it is compatible also with an increase in diagnostic accuracy or in the propensity to submit (p = 0.043); and above all that these figures describe a European risk: P. tenuis requires the white-tailed deer, which does not exist in Europe. That the European risk is zero cannot be concluded either, however: no study has ever searched for migrating neural larvae in European camelids, and the question remains open, not resolved in the negative.

25 · Citazione completa

Keane C, Marchetto KM, Oliveira-Santos LGR, Wünschmann A, Wolf TM. Epidemiological Investigation of Meningeal Worm-Induced Mortalities in Small Ruminants and Camelids Over a 19 Year Period. Frontiers in Veterinary Science 2022;9:859028. DOI: 10.3389/fvets.2022.859028 · PMID: 35464381 · PMCID: PMC9020814 · ISSN 2297-1769 (elettronico) · editore Frontiers Media SA · licenza CC BY 4.0 · pubblicato online 06/04/2022 · accesso aperto, testo pieno letto il 20/09/2026 (materiale supplementare non letto).

25 · Full citation

Keane C, Marchetto KM, Oliveira-Santos LGR, Wünschmann A, Wolf TM. Epidemiological Investigation of Meningeal Worm-Induced Mortalities in Small Ruminants and Camelids Over a 19 Year Period. Frontiers in Veterinary Science 2022;9:859028. DOI: 10.3389/fvets.2022.859028 · PMID: 35464381 · PMCID: PMC9020814 · ISSN 2297-1769 (electronic) · publisher Frontiers Media SA · license CC BY 4.0 · published online 06/04/2022 · open access, full text read on 20/09/2026 (supplementary material not read).

26 · Schede CRL correlate

CRL-L — parassitologia: la cornice in cui questo lavoro va collocato, e il luogo dove vivono le parassitosi dei camelidi che in Europa esistono davvero.
CRL-I — zoonosi emergenti e biosicurezza: contiene i 449 camelidi tedeschi e gli 11 agenti cercati, cioè il tipo di studio che in Europa non è ancora stato fatto per i nematodi neurotropi.
CRL-J-05 (questo fascicolo) — la casistica austriaca, in cui 21 pazienti su 634 ricevettero antibiotici per malattie del sistema nervoso centrale e in cui gli autori scrivono che «una diagnosi esatta di malattia del SNC nei camelidi è difficile da ottenere»: è il rovescio europeo di questa scheda.
Capitolo 10 §4 della KT (versione 2) — inquadramento completo del sistema nervoso del camelide, con la catena ecologica che spiega la differenza fra Nord America ed Europa, il genere Elaphostrongylus, e le altre cause documentate di quadro neurologico: listeriosi, polioencefalomalacia, tetano, atassia da carenza di rame, malformazioni congenite.

26 · Related CRL cards

CRL-L — parasitology: the framework in which this work should be placed, and the place where the camelid parasitoses that do actually exist in Europe live.
CRL-I — emerging zoonoses and biosecurity: contains the 449 German camelids and the 11 agents searched for, that is, the type of study that in Europe has not yet been done for neurotropic nematodes.
CRL-J-05 (this issue) — the Austrian case series, in which 21 patients out of 634 received antibiotics for central nervous system diseases and in which the authors write that «an exact diagnosis of CNS disease in camelids is difficult to obtain»: this is the European reverse side of this card.
Chapter 10 §4 of the KT (version 2) — complete framing of camelid neurology, with the ecological chain explaining the difference between North America and Europe, the genus Elaphostrongylus, and the other documented causes of neurological presentation: listeriosis, polioencephalomalacia, tetanus, copper-deficiency ataxia, congenital malformations.

27 · Data della scheda e versione

Redatta il 20/09/2026 · versione 1.0 · Camelid Research Studies APS, redazione CRL. Fonti: Europe PMC fullTextXML di PMC9020814, Europe PMC search con resultType=core, PubMed esummary ed efetch (PMID 35464381), Crossref works/10.3389/fvets.2022.859028, DOAJ search/journals/issn:2297-1769 — tutte interrogate il 20/09/2026, risposte grezze in ~/git/camelidi/kt/verif-J/. Testo pieno: letto. Materiale supplementare: non letto.

27 · Card date and version

Drafted on 20/09/2026 · version 1.0 · Camelid Research Studies APS, CRL editorial team. Sources: Europe PMC fullTextXML of PMC9020814, Europe PMC search with resultType=core, PubMed esummary and efetch (PMID 35464381), Crossref works/10.3389/fvets.2022.859028, DOAJ search/journals/issn:2297-1769 — all queried on 20/09/2026, raw responses in ~/git/camelidi/kt/verif-J/. Full text: read. Supplementary material: not read.